Bactéries

The ISME Journal (2023)Citer cet article

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La dormance est une adaptation à la vie dans des environnements fluctuants. Il permet aux individus d'entrer dans un état réversible d'activité métabolique réduite lorsqu'ils sont confrontés à des conditions défavorables. La dormance peut également influencer les interactions entre les espèces en fournissant aux organismes un refuge contre les prédateurs et les parasites. Ici, nous testons l'hypothèse selon laquelle, en générant une banque de graines d'individus protégés, la dormance peut modifier les schémas et les processus de coévolution antagoniste. Nous avons mené une expérience de conception factorielle où nous avons fait passer un hôte bactérien (Bacillus subtilis) et son phage (SPO1) en présence ou en l'absence d'une banque de graines constituée d'endospores dormantes. En raison en partie de l'incapacité des phages à se fixer aux spores, les banques de graines ont stabilisé la dynamique des populations et ont abouti à des densités d'hôtes minimales 30 fois plus élevées que les bactéries incapables de s'engager dans la dormance. En fournissant un refuge aux souches sensibles aux phages, nous montrons que les banques de graines ont conservé une diversité phénotypique qui aurait autrement été perdue au profit de la sélection. La dormance a également stocké la diversité génétique. Après avoir caractérisé la variation allélique avec le séquençage de populations regroupées, nous avons constaté que les banques de graines conservaient deux fois plus de gènes hôtes avec des mutations, que les phages soient présents ou non. Sur la base des trajectoires mutationnelles au cours de l'expérience, nous démontrons que les banques de semences peuvent freiner la coévolution bactérie-phage. Non seulement la dormance crée une structure et une mémoire qui protègent les populations contre les fluctuations environnementales, mais elle modifie également les interactions entre les espèces de manière à se répercuter sur la dynamique éco-évolutive des communautés microbiennes.

La coévolution découle de changements évolutifs réciproques entre deux ou plusieurs espèces. Commune chez les mutualistes, la coévolution est également un processus important pour comprendre la dynamique hôte-parasite [1]. Par exemple, les interactions antagonistes ont tendance à impliquer la sélection de stratégies de défense, qu'il s'agisse d'attributs comportementaux ou de caractéristiques morphologiques, qui diminuent les effets négatifs d'un parasite sur la forme physique de l'hôte [2,3,4]. À leur tour, les parasites évoluent souvent pour surmonter l'investissement d'un hôte dans des stratégies défensives [5, 6]. Ces mécanismes sous-jacents de coévolution peuvent donner lieu à des rétroactions éco-évolutives qui ont des implications sur la diversité et la dynamique des populations couplées [7,8,9,10]. La complexité de la coévolution est en outre influencée par la démographie [11], les systèmes d'accouplement [12], la nutrition [13], la productivité [14], la dispersion [15] et d'autres traits qui contribuent à la forme physique de l'organisme [16].

Un trait qui peut affecter la coévolution est la dormance. Lorsqu'ils sont mis au défi par des conditions fluctuantes ou sous-optimales, de nombreux organismes interprètent les signaux environnementaux et passent de manière réactive à un état métaboliquement inactif. Les organismes peuvent également couvrir leurs paris dans des environnements bruyants imprévisibles en effectuant une transition stochastique entre les états métaboliques [17, 18]. Quelle que soit la stratégie, la dormance crée un réservoir d'individus inactifs appelé «banque de graines». Bien qu'ils ne soient pas capables de se reproduire, les individus dormants bénéficient de taux de mortalité réduits. Par conséquent, les banques de semences affectent l'évolution et l'écologie des populations. Par exemple, la dérive génétique est réduite avec une banque de graines car elle augmente la taille effective de la population [19,20,21]. De plus, les banques de semences conservent des individus dans une population qui seraient autrement vulnérables à l'élimination par sélection naturelle [22, 23]. Pris ensemble, le stockage génétique fourni par les banques de semences peut protéger les lignées de l'extinction et contribuer au maintien de la diversité au sein d'une population [24].

Les banques de semences modifient également les interactions entre les espèces d'une manière qui peut affecter la coévolution. Il est bien établi que la dormance permet la coexistence d'espèces concurrentes via l'effet de stockage. Ce phénomène reflète la capacité des espèces à se développer dans des conditions favorables tout en minimisant les pertes lors de conditions défavorables en raison de stades de vie longs [25, 26]. De même, les banques de graines modifient la dynamique des espèces en interaction antagoniste. D'une part, la dormance peut être renforcée en procurant des avantages indirects aux prédateurs et aux parasites. Par exemple, la formation de structures de repos par le zooplancton des crustacés (Daphnia pulex) peut limiter le surpâturage des ressources microbiennes et réduire l'amplitude des cycles prédateur-proie [27]. D'autre part, les observations de divers taxons, allant des bactéries aux rongeurs, suggèrent que la dormance peut fournir aux proies un refuge contre les organismes qui les infectent ou les consomment [28,29,30]. Néanmoins, certains parasites semblent avoir coopté la dormance de l'hôte d'une manière qui augmente leur survie et leur transmission [31,32,33]. Bien que ces observations aient inspiré des travaux théoriques examinant l'interaction entre la dormance et la coévolution de la dynamique hôte-parasite, les tests empiriques font défaut [34, 35].

Pendant des décennies, des communautés de bactéries et de phages ont été utilisées pour tester la théorie de la coévolution [36]. Les souches microbiennes peuvent être assemblées, répliquées et propagées en petits volumes pendant des centaines à des milliers de générations. Les temps de génération courts et les grandes tailles de population permettent une évolution rapide, qui peut être suivie par un échantillonnage longitudinal [37]. Dans de telles études, les bactéries et les phages coexistent souvent en raison en partie de la dynamique de la course aux armements et de la sélection dépendante de la fréquence négative, ce qui a été démontré avec les réseaux d'infection et le séquençage du génome [38,39,40]. L'intérêt croissant pour les stratégies de défense contre les virus offre une opportunité d'acquérir de nouvelles connaissances sur la coévolution bactérie-phage [41]. Alors que de nombreuses formes de défense virale, telles que la modification de restriction et CRISPR-Cas, ont lieu à l'intérieur de la cellule [42, 43], d'autres formes de résistance ont lieu à la surface de la cellule. Dans ce dernier cas, les cibles de sélection sont souvent associées à l'étape initiale de l'infection où les structures en forme de queue d'une particule de phage se fixent aux pili, aux flagelles, aux lipopolysaccharides ou à d'autres molécules réceptrices trouvées sur la membrane externe de la cellule [38, 39, 44 ]. En fin de compte, la coévolution bactérie-phage dépend des locus génétiques sélectionnés et des coûts de remise en forme des souches évoluées, ainsi que des refuges physiques ou physiologiques des phages [45, 46, 47, 48].

Les systèmes microbiens fournissent également un moyen de tester la contribution de la dormance à la coévolution. L'une des formes de dormance les mieux connues est l'endosporulation [49]. Lorsqu'elles sont confrontées à la limitation des ressources, des bactéries comme Bacillus et Clostridium subissent un processus de développement complexe qui transforme une cellule végétative en croissance active en une spore dormante métaboliquement inerte et à longue durée de vie [50, 51]. Les voies contrôlant l'endosporulation sont bien caractérisées et se prêtent à la manipulation génétique, qui peut être exploitée dans des essais d'évolution expérimentale [52, 53]. Si l'endosporulation confère une tolérance à un large éventail de facteurs de stress environnementaux, elle peut également modifier les interactions avec les phages [54]. Par exemple, les récepteurs nécessaires à la fixation des phages sont masqués par la couche de spores enveloppante [55], ce qui pourrait rendre les bactéries résistantes à l'infection. Néanmoins, les parasites viraux peuvent être capables de surmonter ce mécanisme de défense de la dormance. Des études récentes ont démontré que certains phages portent des gènes dérivés de l'hôte qui peuvent inhiber l'endosporulation et ainsi éliminer le refuge potentiel conféré par ce type de plasticité phénotypique [56, 57].

Dans cette étude, nous avons mené des expériences avec une bactérie sporulée (Bacillus subtilis) et son phage pour tester comment la dormance et la banque de graines qui en résulte influencent la dynamique éco-évolutive d'un hôte et d'un parasite en coévolution. Après avoir conçu une mutation dans un gène essentiel à la sporulation, nous avons testé comment les banques de semences affectent les taux d'infection, la dynamique des populations et la stabilité de la communauté. En isolant les bactéries à différents moments de l'expérience, nous avons suivi le maintien des phénotypes résistants aux phages dans la population hôte en présence et en l'absence d'une banque de semences. En utilisant le séquençage de populations regroupées, nous avons également quantifié les modèles de diversité moléculaire et les signatures génétiques de coévolution.

Nous avons utilisé Bacillus subtilils 168 Δ6 (tableau S1) comme hôte bactérien dans nos expériences. Ce dérivé modifié de la souche modèle B. subtilis 168 a eu tous les prophages connus supprimés de son génome et est capable de former des endospores [58]. À partir de la souche Δ6, nous avons conçu un hôte non sporulant en supprimant spoIIE, un gène spécifique et essentiel à la formation d'endospores (voir Texte supplémentaire). Nous avons confirmé que la suppression de spoIIE n'affectait pas la condition physique ni ne modifiait l'infection par le phage (voir Texte supplémentaire). Nous avons cultivé les bactéries sporulées (Δ6) et non sporulées (Δ6 ΔspoIIE) en milieu LB à faible teneur en sel (5 g/L NaCl) ou en milieu de sporulation Difco (DSM [59]). Les milieux ont été modifiés avec du chloramphénicol (5 µg/mL) auquel les Bacillus modifiés sont résistants, de l'agar (15 g/L) pour le placage et du CaCl2 (10 mM dans LB et 1 mM dans DSM) pour faciliter l'adsorption des phages. Nous avons utilisé le phage SPO1 comme parasite dans nos expériences (tableau S1). Ce phage virulent appartient à la famille des Herelleviridae [60], un groupe de virus dont les représentants peuvent infecter B. subtilis et d'autres Bacillota [61]. SPO1 a un génome dsDNA (132 kb) et une morphologie de type myovirus, comprenant une longue queue contractile et une tête icosaédrique [62]. Pour amplifier SPO1, nous avons collecté des lysats d'infections de plaques après avoir inondé des boîtes de Pétri avec un tampon pH 7,5 (Tris 10 mM, MgSO4 10 mM, NaCl 4 g/L, CaCl2 1 mM). Nous avons ensuite éliminé le tampon contenant le phage des bactéries par centrifugation (7200 × g, 10 min) et filtration (0,2 μm).

Pour caractériser l'attachement aux hôtes, nous avons effectué des tests d'adsorption où nous avons quantifié le pourcentage de particules de phage qui se sont attachées aux spores et aux cellules végétatives au fil du temps [63]. Nous avons purifié les spores produites dans une culture d'une nuit dans du DSM par traitement au lysozyme (50 µg/mL, 1 h, 37 °C), suivi d'un traitement au SDS (0,05 %) et de trois lavages dans H2O. Pour empêcher la germination, nous avons remis en suspension des spores purifiées dans une solution saline tamponnée au Tris (pH 7,5) dépourvue de toutes les ressources nécessaires à la germination. Les cellules végétatives ont été récoltées à partir d'une culture d'une nuit dans du milieu LB, qui ont été lavées et remises en suspension dans une solution saline tamponnée au Tris (pH 7,5). Pour lancer un test d'adsorption, nous avons mélangé 107-108 cellules végétatives ou des spores purifiées avec ~ 104 phages (multiplicité d'infection = 10-3-10-4) dans un incubateur secouant pendant 5 min à 37 ° C avant l'échantillonnage. Nous avons immédiatement filtré les échantillons (0,2 µm) pour éliminer les cellules et les phages adsorbés avant de mesurer le titre des phages non absorbés par des tests sur plaque. Cela impliquait un placage à double couche avec des superpositions d'agar à 0,3% [64]. Nous avons mesuré le titre de phage initial en mettant en place un flacon témoin sans cellules. À partir des abondances de phages, nous avons calculé le pourcentage d'adsorption et testé si ces valeurs étaient supérieures à zéro à l'aide d'un test t unilatéral.

Nous avons mené une expérience de conception factorielle 2 × 2 dans laquelle nous avons fait passer en série des bactéries et des phages en présence ou en l'absence d'une banque de semences (Fig. 1). Pour chaque unité expérimentale, nous avons inoculé 10 mL de DSM avec 100 μL d'une culture d'une nuit de B. subtilis démarrée à partir d'une seule colonie de Δ6 (+ traitement banque de graines) ou Δ6 ΔspoIIE non sporulant (- traitement banque de graines ). La moitié des unités expérimentales (n = 3 pour chaque traitement de banque de graines) ont été assignées au hasard à un groupe témoin non infecté (- phage), tandis que les autres ont reçu 106 unités formant plaque (PFU) d'un lysat isogénique de SPO1 pour obtenir une multiplicité de infection de 0,0002 (+ phage). Une fois les traitements établis, nous avons maintenu toutes les populations (n ​​= 12) dans 10 ml de DSM dans des flacons Erlenmeyer de 50 ml dans un incubateur à agitation (200 tr/min) à 37 ° C.

Dans le traitement + banque de graines, nous avons utilisé une souche de Bacillus subtilis capable de former des endospores après épuisement des ressources par la croissance (flèches noires). De plus, nous avons établi une banque de graines externe (représentée en bleu) pour prolonger le temps de séjour des endospores. La première étape de ce processus consistait à purifier les endospores par traitement thermique (flamme = 80 °C, 20 min), qui éliminait les phages et les cellules végétatives d'un échantillon prélevé sur la population focale contenue dans un flacon. Ensuite, nous avons mélangé ces endospores avec des endospores conservées des précédents transferts et obtenues de la même manière. Ce mélange de spores (c'est-à-dire une banque de semences externe) et un échantillon non traité prélevé sur une population focale ont été utilisés pour inoculer un milieu frais et établir le transfert suivant. Dans le traitement de la banque de semences, des transferts en série (flèches noires) ont été effectués avec une souche mutante de B. subtilis qui n'était pas capable de produire des endospores en milieu riche après épuisement des ressources en raison d'une mutation artificielle dans un gène essentiel à la sporulation ( spoIIE). Après avoir établi la banque de graines avec un premier transfert en série (t-1), nous avons commencé l'expérience à t0 en infectant la moitié des populations avec le phage SPO1. Pour plus de simplicité, les témoins non infectés ne sont pas représentés. Voir les méthodes pour plus de détails.

Lorsqu'il est cultivé dans DSM, Δ6 épuise rapidement les ressources, ce qui favorise la sporulation. Par exemple, les endospores représentaient 65 ± 7 % (moyenne ± SD, n = 3) de la population après 48 h d'incubation. Cependant, lorsqu'elles sont transférées dans un milieu frais, ces spores ont germé à un taux de 50 % h-1 (Fig. S1), ce qui a le potentiel de limiter l'accumulation d'individus dormants issus de transferts passés lorsque les populations sont transférées en série. Par conséquent, nous avons généré une banque de semences externe structurée par âge, ce qui nous a permis de mélanger des endospores anciennes et nouvelles sans perte de germination (Fig. 1). Les endospores de la banque de graines externe pourraient ensuite être rajoutées à la population focale de manière à prolonger le temps de séjour des endospores dans notre expérience (voir Texte supplémentaire). Pour commencer, nous avons récolté et lavé les cellules deux fois avec des volumes égaux de solution saline tamponnée au phosphate (pH = 7,4) dans une centrifugeuse (8000 × g, 5 min) pour éliminer le milieu résiduel qui pourrait déclencher la germination des spores. Ensuite, pour isoler les endospores, nous avons traité thermiquement des échantillons pour tuer les phages et les cellules végétatives (80 ° C, 20 min). A chaque transfert, des endospores isolées ont ensuite été ajoutées à la banque de graines en les mélangeant avec les endospores de la banque de graines du transfert précédent à un rapport volumétrique de 4: 1 (nouveau: ancien). Enfin, nous avons ajouté un échantillon de cette banque de semences nouvellement mélangée à la population cible lors du prochain transfert en série (Fig. 1).

Afin de suivre la dynamique des populations, nous avons passé en série des bactéries et des phages au fil du temps. À chaque transfert, nous avons aliquoté 1 % de la population (100 μL) dans du milieu frais dans un nouvel erlenmeyer (Fig. 1). Pour les populations affectées au traitement + banque de semences, nous avons transféré 50 μL d'un échantillon de population non traité et 50 μL de la banque de semences pour contrôler la taille totale de l'inoculum. Nous avons transféré chaque population tous les deux jours pendant 28 jours pour un total de 14 transferts, ce qui représente environ 90 générations hôtes. Nous avons échantillonné chaque unité expérimentale quotidiennement pour quantifier la taille de la population (voir ci-dessous). A chaque transfert (48 h), nous avons conservé des échantillons des populations d'hôtes et de phages pour évaluer l'évolution phénotypique et moléculaire (voir ci-dessous). Les bactéries ont été conservées en ajoutant du glycérol (15 % volume par volume) à un échantillon de population avant stockage à -80 °C. Pour la conservation des endospores bactériennes, nous avons stocké des banques de graines externes à 4 ° C. Pour la conservation des lysats de phages, 5 ml d'échantillon ont été éliminés par centrifugation (7200 × g, 10 min) et le surnageant a été stocké à 4 ° C avec 0, 1 ml de chloroforme.

Nous avons quantifié les densités bactériennes avec un test de cytométrie en flux qui distinguait les endospores des cellules végétatives (non spores) en fonction de l'absorption différentielle de la coloration d'acide nucléique SYBR green [65]. Nous avons quantifié les densités de phages à l'aide d'un test PCR quantitatif (qPCR) avec des amorces spécifiques à SPO1 (tableau S2) aux côtés d'une courbe standard réalisée à partir d'une dilution en série du lysat de phage ancestral de titre connu. Avec les données résultantes, nous avons testé les principaux effets du traitement par phage, du traitement de la banque de graines et du temps, ainsi que des interactions d'ordre supérieur à l'aide de mesures répétées (RM) -ANOVA mises en œuvre avec un modèle linéaire à effets mixtes (paquet R nlme v3.1 -149 [66]). Pour aider à répondre aux hypothèses, nous avons transformé les données d'abondance brutes à l'aide de la méthode Box-Cox (R package car v3.0-10 [67]). Pour tenir compte du manque d'indépendance dans l'échantillonnage répété des populations au fil du temps, nous avons inclus une structure de corrélation à moyenne mobile autorégressive (corARMA (p, q)) avec des paramètres sélectionnés sur la base du critère d'information d'Akaike (AIC). Pour identifier les différences entre les combinaisons de traitement, nous avons effectué une analyse post hoc basée sur les moyennes marginales estimées du modèle RM-ANOVA en utilisant le package emmeans R (v1.5.1 [68]). Voir le texte supplémentaire pour plus de détails.

Pour tester l'impact des banques de semences sur l'évolution de la résistance aux phages, nous avons caractérisé la sensibilité des bactéries à différents moments à l'infection par le phage ancestral. Notre test impliquait le repérage d'une culture bactérienne trouble avec un réplicateur à broches sur des plaques DSM contenant une propagation en surface du SPO1 ancestral (Fig. S2). Comme témoin, nous avons repéré les mêmes clones sur des plaques DSM sans phage. Les clones bactériens qui pouvaient se développer sur les deux plaques ont été notés comme résistants, tandis que les clones qui se sont développés uniquement en l'absence de phage ont été notés comme sensibles. Nous avons défié des clones bactériens (n ​​= 22 par population) isolés à partir d'échantillons conservés lors des quatre premiers transferts de l'expérience de coévolution contre le phage ancestral. Les clones ressuscités à partir de la banque de graines ont été testés de la même manière (n = 22 par population). Nous avons testé les effets du traitement de la banque de semences et de l'origine des clones (population totale par rapport à la banque de semences) sur l'évolution de la résistance au phage ancestral en utilisant RM-ANOVA comme décrit ci-dessus.

Nous avons effectué un séquençage de populations regroupées pour évaluer comment la banque de graines et les traitements de phages affectaient la dynamique évolutive moléculaire des populations de bactéries et de phages. Nous avons extrait l'ADN génomique à la fin des transferts en série 1, 4, 7, 10 et 14 de l'expérience de coévolution (voir Texte supplémentaire). Des bibliothèques appariées ont été construites avec une couverture minimale cible de 100 avec 2 lectures de 38 pb pour le phage et 2 lectures de 150 pb pour les bactéries. Le séquençage a été réalisé à l'aide d'un séquenceur NextSeq500 (Illumina). Les mutations et leur fréquence ont été appelées en utilisant breseq [69] en mode polymorphisme. Pour nous concentrer sur les mutations ayant le plus grand effet potentiel sur la condition physique, nous avons limité nos analyses aux mutations, insertions et suppressions non synonymes. Les trajectoires de fréquence de mutation au fil du temps n'ont été prises en compte que pour les mutations détectées à au moins trois moments.

Pour comparer l'effet des traitements des phages et des banques de graines sur la diversité génétique des bactéries, nous avons calculé la multiplicité (m) de chaque gène dans chaque population [70]. Dans notre implémentation, la multiplicité normalise le nombre de mutations observées dans un gène en fonction de la longueur du gène et permet des comparaisons entre les gènes et les populations. Étant donné que peu d'événements de fixation ont été observés, nous avons pesé la multiplicité des gènes par la fréquence médiane de toutes les mutations de ce gène, à l'exclusion des zéros. La multiplicité (m) du ième gène dans la jième population est alors définie comme \(m_{i,j} = \frac{{\bar L}}{{L_i}}\mathop {\sum }\nolimits_{k \in i} f_{med\,j,k}\), où Li est le nombre de sites non synonymes dans le ième gène, \(\bar L\) est le nombre moyen de sites non synonymes parmi tous les gènes, et fmed j ,k est la fréquence médiane par rapport au temps de la mutation k dans le gène i dans la population j. Pour tenir compte des différences dans le nombre total de mutations acquises entre les populations, nous avons normalisé m par la somme de m pour tous les gènes, \(\tilde m_{i,j} = m_{i,j}/\mathop {\sum} \nolimits_i m_{i,j}.\) Nous avons comparé les distributions de la multiplicité relative entre les traitements à l'aide de tests de Kolmogorov-Smirnov à deux échantillons avec des valeurs de p obtenues en permutant les étiquettes de traitement. Enfin, nous avons comparé la composition des gènes avec des mutations entre les traitements en utilisant l'analyse en coordonnées principales (PCoA) avec la distance de Bray-Curtis. Nous avons utilisé PERMANOVA sur les cinq coordonnées principales principales (expliquant une variation > 90 %) avec la fonction adonis2 dans vegan v2.6-2 [71] avec une distance euclidienne et 10 000 permutations. Les résultats de PERMANOVA nous ont permis de tester les principaux effets des traitements de la banque de graines et des phages ainsi que leur interaction sur la composition des gènes mutés.

Pour déterminer comment la coévolution a été affectée par une banque de graines, nous avons quantifié la corrélation entre les trajectoires des mutations de l'hôte et du phage au fil du temps [72]. Nous avons calculé les coefficients de corrélation de Pearson entre les paires de trajectoires de mutation dans les populations d'hôtes et de phages correspondantes. Pour minimiser l'influence indue des zéros, les paires de trajectoires avec moins de trois observations de fréquences non nulles dans les populations d'hôtes et de phages ont été supprimées. Pour obtenir des distributions nulles (c'est-à-dire sans coévolution), nous avons permuté au hasard les étiquettes temporelles des trajectoires observées avant de calculer les coefficients de corrélation, comme décrit ci-dessus. Toutes les comparaisons entre les distributions ont été effectuées à l'aide de tests de Kolmogorov-Smirnov à deux échantillons avec des valeurs de p obtenues en permutant les étiquettes de traitement. Voir le texte supplémentaire pour plus de détails.

La sporulation implique des modifications de la surface cellulaire, qui, selon nous, réduiraient l'attachement des phages. Les phages SPO1 étaient incapables de s'adsorber aux endospores purifiées (Fig. 2; test t à un échantillon, t3 = -1, 8, p = 0, 91). En revanche, > 66 % des phages SPO1 attachés aux cellules végétatives produites par le même génotype bactérien dans les cinq premières minutes du test (test t à un échantillon, t3 = 15,3, p = 0,0003) correspondant à un taux d'adsorption de 4,63 ( ± 3,07) × 10−9 mL−1 min−1.

Nous démontrons que le phage SPO1 ne peut pas se fixer aux endospores de Bacillus subtilis de type sauvage. Le pourcentage d'adsorption a été calculé à partir de la diminution des phages libres sur 5 min lorsqu'ils sont mélangés avec des endospores purifiées ou des cellules végétatives. La moyenne (○) et l'écart type de quatre répétitions biologiques (●) sont indiqués. Les barres grises indiquent la limite inférieure de l'intervalle de confiance à 95 % d'un test t unilatéral pour chacun des types de cellules hôtes.

Pour tester comment le refuge de dormance affecte la coévolution antagoniste, nous avons mené une expérience de transfert en série où nous avons défié des hôtes B. subtilis avec des phages SPO1 en présence ou en l'absence d'une banque de semences externe (Fig. 1). La combinaison de la génétique de la souche, du milieu de croissance et du régime de transfert a été efficace pour maintenir des niveaux de sporulation élevés au cours de l'expérience. Par exemple, dans le traitement de la banque de graines +, l'abondance des endospores dépassait souvent l'abondance des cellules végétatives au moment du transfert (Fig. S3). Le traitement de la banque de graines a modifié la façon dont le phage affectait la dynamique de l'hôte (RM-ANOVA; phage x banque de graines x temps, F28, 224 = 2, 2, p = 0, 0009, Fig. 3). Sans banque de graines, l'infection par les phages a entraîné une réduction de 15 fois de la taille de la population bactérienne par rapport au témoin non infecté (comparaisons post hoc basées sur les moyennes marginales estimées de la série chronologique, t8 = 10,6, p < 0,0001) avec des densités d'hôtes minimales (8,5 × 105) survenant au début de l'expérience (jour 5). Avec une banque de graines, l'infection par les phages a réduit la taille moyenne des populations de seulement six fois par rapport aux témoins non infectés (comparaisons post hoc basées sur les moyennes marginales estimées de la série chronologique, t8 = 9,7, p <0,0001) avec des densités d'hôtes minimales (3,2 × 107) survenant plus tard dans l'expérience (jour 13). Les banques de semences ont également stabilisé les fluctuations induites par les phages dans la densité de l'hôte (comparaisons post hoc basées sur des moyennes marginales estimées, t268 = 3,0, p = 0,031). Cet effet était le plus prononcé au début de l'expérience, lorsque les phages avaient la plus grande influence sur les densités de population hôte (Fig. S4). Au milieu de l'expérience (jour 14), les fluctuations induites par les phages dans les densités bactériennes ont été atténuées dans les deux traitements de la banque de semences. Sans phage, les banques de graines n'ont eu aucun effet sur les densités bactériennes (t8 = 1, 2, p = 0, 28; Fig. S4), mais elles ont augmenté la stabilité de la population tout au long de l'expérience (t268 = 12, 5, p <0, 001, Fig. S4).

La dynamique des bactéries et des phages a été suivie dans des populations répétées (n = 3) qui ont été propagées par transfert en série tous les deux jours (voir Fig. 1). Dans le traitement + banque de graines, l'hôte pourrait sporuler. Dans le traitement de la banque de graines, l'hôte avait une mutation artificielle qui empêchait la sporulation. Le phage SPO1 a été ajouté à toutes les populations (flacons) dans le traitement + phage au jour 0. Voir Fig. S5 pour comparer la dynamique de population des différentes souches hôtes dans les traitements - phage et + phage. Données représentées sous forme de moyenne ± SEM.

Pour évaluer comment les banques de graines affectent l'évolution de la résistance aux phages, nous avons quantifié la sensibilité de l'hôte au phage ancestral pour les bactéries isolées à partir de populations répétées au fil du temps. Dans le traitement de la banque de semences, la sensibilité des phages a rapidement chuté à des fréquences inférieures à la détection. Au moment du premier transfert, les hôtes sensibles ont été remplacés par des bactéries résistantes qui représentaient près de 100 % de la population et sont restées à cette fréquence pendant le reste de l'expérience (Fig. 4). Une tendance similaire a été observée dans le traitement + banque de graines pour les clones qui ont été échantillonnés à partir de la population totale (cellules végétatives + endospores) avant le transfert (RM-ANOVA, F1, 4 = 1,1, p = 0,354). Cependant, la sensibilité aux phages dans la banque de semences externe était significativement différente de celle de la population totale (RM-ANOVA, F1, 14 = 12, 5, p = 0, 003). Plus précisément, plus de clones de la banque de semences étaient sensibles que ce à quoi on pourrait s'attendre compte tenu du taux de dilution des endospores de la banque de semences pré-infection (Fig. 4). Cette découverte suggère que les hôtes sensibles étaient capables de se répliquer et de sporuler en présence de virus même lorsque la résistance aux phages dominait la population hôte.

Nous avons quantifié la sensibilité en défiant des clones de Bacillus subtilis contre le phage ancestral. Dans les traitements + banque de graines et - banque de graines, nous avons effectué ce test sur des clones (n = 22) qui ont été isolés de chaque population focale contenue dans un flacon (Fig. 1) juste avant le transfert en série (). De plus, nous avons relancé des clones (n = 22) de la banque de graines externe (Fig. 1) à chaque instant et avons défié ceux contre le phage ancestral (). Le pourcentage attendu de clones sensibles () est basé sur les pertes par dilution causées par le transfert en série de clones provenant de la banque de semences externe pré-infection (voir Informations supplémentaires). Données représentées sous forme de moyenne ± SEM des populations répliquées (n = 3).

La distribution de la variation génétique de l'hôte (c'est-à-dire les allèles) dans les populations bactériennes a été considérablement modifiée par le traitement de la banque de semences (Fig. 5). Lors de l'examen de la multiplicité des gènes, qui tient compte à la fois du nombre de mutations non synonymes par gène pondéré par la longueur du gène et de la fréquence des mutations (Fig. 5a), les populations évoluant avec une banque de graines avaient environ deux fois plus de gènes avec des mutations que celles évoluant. sans banque de graines. La diversité génétique supplémentaire de la banque de semences a entraîné une queue plus longue des scores de multiplicité (Fig. 5b).

a Les mutations ont été identifiées par séquençage et cartographiées sur les gènes qu'elles affectent. La multiplicité d'un gène reflète le nombre de mutations observées dans un gène compte tenu de sa longueur et a été pondérée par la fréquence de ces mutations dans la population. Étant donné des gènes de longueur égale (gènes A, B et C), une multiplicité élevée peut résulter d'une fréquence de mutation élevée dans la population (gène A), de plusieurs sites mutés (gène B) ou d'une combinaison des deux. b Pour la comparaison entre les populations, nous avons calculé la multiplicité relative, en normalisant la somme des multiplicités dans chaque population pour qu'elle soit égale à un. Chaque courbe représente la multiplicité relative des gènes classée par valeurs de multiplicité décroissantes pour une seule population. Les lignes pleines représentent les populations du traitement au phage + (n = 3) tandis que les lignes pointillées représentent les populations du traitement au phage - (n = 3). L'effet des banques de graines sur la distribution de la multiplicité a été déterminé à l'aide d'un test permutationnel de Kolmogorov-Smirnov.

L'effet de la banque de graines sur la diversité génétique s'est également reflété dans la composition des gènes bactériens avec des mutations. Plus de 70% de la variation allélique parmi la population pourrait être attribuée à la banque de graines (Fig. S6. PERMANOVA F1,8 = 65,3, p <0,0001). Les banques de semences ont conservé des variants alléliques de gènes impliqués dans un large éventail de fonctions (tableau S3, texte supplémentaire). Par exemple, les gènes significativement corrélés avec le traitement de la banque de graines dans la parcelle d'ordination des mutations de l'hôte étaient liés à la réponse au stress (par exemple, fluC, yhdN, yceH), à la synthèse de la paroi cellulaire (par exemple, dacA, ylmD) et à la régulation de l'expression génique. (par exemple, yrdQ). En revanche, le traitement de la banque de graines n'a eu aucun effet sur la distribution des variants alléliques (Fig. S7) ou sur la composition des gènes mutés (Fig. S8) dans les populations de phages.

Les phages ont également influencé la composition des mutations de l'hôte (Figs. 6 et S6, PERMANOVA F1,8 = 6,1, p = 0,022). Presque toutes les mutations qui ont atteint des fréquences élevées (> 0,3) dans les populations infectées par des phages concernaient des gènes impliqués dans la biosynthèse de l'acide teichoïque. L'acide teichoïque est un polymère présent dans la paroi cellulaire des bactéries Gram-positives qui est utilisé par le phage SPO1 pour la fixation [61]. Toutes les populations répliquées dans le traitement au phage + présentaient des mutations à haute fréquence dans au moins l'un des quatre gènes (pcgA, tagD, tagF et gtaB) de la voie de l'acide teichoïque (Figs. 6 et S9). Parmi celles-ci, les mutations tagD et pcgA sont apparues indépendamment dans des populations distinctes et étaient significativement corrélées à l'infection par le phage dans le diagramme d'ordination des mutations de l'hôte (tableau S3). Outre les mutations pcgA, toutes les populations avec une banque de graines infectées par le phage présentaient des mutations à haute fréquence dans le répresseur sinR de la formation de biofilm. En l'absence de phage, toutes les populations présentaient des mutations à haute fréquence dans un seul gène (oppD) du système de transport oligopeptidique opp, et quatre des six populations présentaient des mutations à haute fréquence dans la phosphorelay kinase kinA (Fig. S9). Sans banque de graines, les hôtes avaient un plus grand nombre de mutations à haute fréquence, y compris plusieurs gènes de l'opéron opp et de resE, une kinase capteur régulant la respiration aérobie et anaérobie. Les mutations à haute fréquence dans les populations de phages concernaient principalement les gènes codant pour les gènes de structure de la queue (gp15.1, gp16.2, gp18.1, gp18.3), quel que soit le traitement de la banque de semences (Fig. 6). Des travaux antérieurs avec B. subtilis ont démontré que la résistance à SPO1 causée par des mutations dans gtaB pouvait être surmontée par des mutations dans les gènes de la fibre de queue gp18.1, gp18.3, ainsi que gp16.2 [61].

Les trajectoires de fréquence des allèles mutants dans les communautés infectées par des phages (a) sans banque de graines et (b) avec une banque de graines. Chaque ligne montre les données pour l'hôte et le phage d'une seule communauté (chiffres sur le côté droit). Les mutations non synonymes qui ont atteint une fréquence> 0,3 sont colorées par le gène dans lequel elles se sont produites. Les noms des gènes avec des mutations à haute fréquence sont fournis pour chaque population. Voir le tableau S4 pour plus de détails sur les gènes. c Dans le traitement de la banque de graines, la distribution des coefficients de corrélation entre les trajectoires de mutation de l'hôte et du phage était biaisée négativement par rapport à une distribution nulle obtenue en permutant les étiquettes temporelles. Dans le traitement de la banque de graines +, la distribution ressemblait à celle du nul avec une légère surabondance de paires à faible corrélation, compatible avec la mise en mémoire tampon de la banque de graines de la dynamique coévolutive hôte-phage.

Pour déterminer comment la coévolution a été affectée par une banque de semences, nous avons quantifié la corrélation entre les trajectoires des mutations de l'hôte et du phage au fil du temps [72]. Si l'hôte et le phage s'imposaient une sélection réciproque, nous nous attendrions à ce qu'il y ait une forte corrélation entre les mutations de ségrégation des deux populations. Sans banque de graines, il y avait une surabondance de corrélations négatives par rapport à une distribution nulle obtenue par permutation (Fig. 6c). Avec une banque de graines, la distribution observée des corrélations par paires était toujours significativement différente du nul, mais sa forme n'était pas biaisée d'un côté, étant globalement plus similaire à la forme uniforme de la distribution nulle (Fig. 6c). Les distributions des corrélations par paires entre les trajectoires de mutation de l'hôte et du phage avec et sans banque de graines étaient significativement différentes les unes des autres (test de Kolmogorov-Smirnov, D = 0, 151, p <0, 0001). Dans l'ensemble, notre analyse démontre que les corrélations entre les trajectoires mutationnelles du phage et de l'hôte ont été affaiblies par la banque de graines compatible avec la dynamique coévolutive atténuée par la dormance.

Nous avons testé expérimentalement comment les banques de graines affectent la dynamique coévolutive entre les populations de bactéries et de phages en manipulant l'endosporulation, un trait de dormance qui a des implications importantes pour la persistance et la propagation des bactéries dans les écosystèmes associés à l'hôte et environnementaux. En modifiant les taux d'adsorption et en créant une banque de graines, la sporulation a réduit la mortalité bactérienne associée à l'infection par les phages. Cela a à son tour tamponné la dynamique des populations, préservé les phénotypes sensibles aux phages et conservé les mutations à basse fréquence dans les populations hôtes. Des mutations à haute fréquence dans des gènes connus pour être des cibles de sélection sont apparues à plusieurs reprises dans les populations d'hôtes et de phages. Grâce à l'analyse des trajectoires mutationnelles, nos données suggèrent que les banques de semences fournissent une protection physique et une mémoire biologique [17] qui peuvent atténuer la force de la coévolution antagoniste entre les bactéries et les populations de phages.

La sporulation est un trait complexe qui permet aux bactéries de persister dans des environnements fluctuants. Nous avons démontré que la sporulation fournit également un refuge contre l'infection par les phages. Le phage SPO1 n'a pas pu se fixer aux endospores, probablement en raison de modifications de la surface cellulaire de la spore (Fig. 2). Les endospores sont enfermées dans des protéines qui peuvent masquer les récepteurs que les phages utilisent pour reconnaître et se fixer à la cellule hôte. De plus, cette couche de spores protège la paroi cellulaire des enzymes lytiques [28], telles que celles utilisées par de nombreux phages pour pénétrer dans la cellule hôte [73]. Bien que transitoire, la sporulation offre certains avantages par rapport aux autres formes de défense contre les phages. Par exemple, cela peut permettre à l'hôte d'éviter les coûts associés aux mutations de résistance aux phages tout en offrant également une large protection contre plusieurs phages, voire tous. La protection est probablement assurée par une liaison incompatible, mais aussi par le défi physique associé à la pénétration de l'épaisse couche de spores [47, 74, 75]. Nous avons démontré une défense contre le phage (Fig. 2), mais la protection peut s'étendre encore plus étant donné que certains prédateurs (par exemple, les protistes) sont incapables de digérer les endospores [28]. Ces caractéristiques souvent négligées peuvent aider à expliquer pourquoi les bactéries sporulées sont l'un des types de cellules les plus abondants sur Terre [76]. Cependant, le refuge de la banque de graines ne se limite pas à l'endosporulation. D'autres formes de dormance offrent également une résistance aux agents pathogènes et aux prédateurs, y compris les stades de repos des bactéries, des algues, des plantes et des métazoaires [55, 77, 78, 79, 80].

Les phages exercent une forte pression descendante sur les bactéries qui se traduit souvent par des dynamiques éco-évolutives complexes [8, 81]. Au cours d'un seul transfert post-infection, la résistance aux phages a balayé les populations hôtes (Fig. 3), comme on l'observe couramment dans les études de coévolution en laboratoire (par exemple, 4). Cependant, lors du premier transfert, aucun génotype unique ne dominait les populations hôtes dans aucune des populations infectées (Fig. 6). Ainsi, la réponse phénotypique à la forte sélection imposée par les phages a été obtenue par une diversification génétique qui n'a été purgée que plus tard lorsque certains génotypes se sont fixés dans la population hôte. Indépendamment de sa base génétique, l'évolution rapide de la résistance aux phages a permis à Bacillus de récupérer à la fin du premier transfert et d'atteindre des densités comparables aux populations non infectées (Fig. S5). Malgré la faible fréquence d'hôtes sensibles, la taille des populations de phages est restée élevée. Une explication de ce schéma est que des mutants de phage ont évolué et pourraient infecter des bactéries résistantes. À l'appui de cela, nous avons documenté une augmentation de la fréquence des mutations associées aux récepteurs de l'hôte (acides teichoïques) ainsi qu'aux composants de la queue du phage impliqués dans la rupture de la résistance [61]. Ensemble, les mutations récupérées dans notre étude sont associées à des cibles caractéristiques de coévolution [38, 44].

Les banques de semences ont considérablement modifié la dynamique hôte-phage. Après le deuxième transfert, la taille de la population hôte infectée a été considérablement réduite, un effet qui a persisté pendant le reste de l'expérience (Fig. 3). En l'absence d'une banque de semences, l'infection par les phages a entraîné des réductions plus importantes et plus rapides des densités bactériennes. Cet effet phage était beaucoup moins prononcé en présence d'une banque de graines, probablement en raison d'une mortalité par habitant plus faible offerte par les endospores invulnérables dans la population hôte. De plus, la banque de semences a probablement stabilisé les populations bactériennes, qui ont connu des conditions de ressources fluctuantes lors des passages en série. Après chaque transfert, la plupart des endospores ont germé. En tant que cellules non protégées et actives, ces individus sont devenus plus vulnérables à l'infection par les phages. Avant le transfert le lendemain, l'épuisement des ressources servirait de signal pour initier la sporulation. Dans le traitement + phage, cela a entraîné des densités d'endospores égales ou supérieures à celles des cellules végétatives (Fig. S3). Ces résultats sont cohérents avec les prédictions selon lesquelles un refuge sous la forme de proies invulnérables peut réduire l'amplitude des cycles prédateur-proie [75, 82, 83, 84].

Bien que la sporulation soit bénéfique pour Bacillus en tant que défense contre les phages, nos résultats suggèrent, de manière quelque peu contre-intuitive, qu'elle peut également favoriser la persistance des populations de phages. Dans la banque de graines, les hôtes sensibles ont atteint des fréquences plus élevées pendant une durée plus longue (Fig. 4). La réanimation des hôtes sensibles devrait permettre une plus grande reproduction des phages, compensant les pertes dues au lessivage et à la décomposition des particules. De plus, en l'absence d'une banque de semences, les hôtes sensibles rares courent un risque plus élevé d'extinction locale, en particulier en cas de fort goulot d'étranglement (par exemple, événements de transfert en série) [85, 86]. En conséquence, les banques de graines peuvent en fait soutenir la génération de la diversité des phages, ce qui est essentiel pour la coévolution. En effet, les mutants brisant la résistance sont plus susceptibles d'émerger dans une population contenant à la fois des hôtes résistants et sensibles [87, 88]. Dans l'ensemble, en stabilisant les populations d'hôtes et en maintenant une sous-population d'hôtes sensibles, les banques de graines peuvent favoriser la coexistence hôte-parasite, en partie, grâce à la montée des mutants de phage nécessaires à la coévolution.

Conformément aux attentes, nos expériences ont révélé que les banques de semences maintiennent la diversité génétique. Le nombre de gènes pour lesquels nous avons détecté des variants alléliques était à peu près le double dans les populations disposant d'une banque de graines, qu'elles soient infectées ou non par le phage (Fig. 5). Étant donné que nos populations ont été initiées à partir de colonies uniques, la diversité génétique de l'hôte observée doit avoir été générée de novo au cours de l'expérience. L'augmentation du nombre de gènes mutés dans le traitement de la banque de graines + n'était pas simplement le résultat de bactéries ayant une plus grande taille de population, comme en témoigne le fait que les densités bactériennes étaient similaires dans les deux traitements de phages (Fig. S5). De même, la différence dans les gènes mutés ne peut pas être attribuée à la diversification accélérée par les phages [89], puisque l'effet de la banque de graines sur la diversité a été observé dans les populations hôtes infectées et non infectées. Au contraire, nos résultats sont cohérents avec un effet de stockage génétique, où des allèles rares qui auraient autrement été perdus à cause de la dérive génétique ou de la sélection négative ont été conservés dans la population bactérienne. L'effet sur la diversité enregistré ici au niveau de la population est analogue aux attentes d'augmentation de la richesse et de la rareté des espèces dans les communautés disposant d'une banque de graines, ce qui est suggéré pour expliquer les distributions d'abondance des espèces à longue queue observées dans les systèmes microbiens [17, 90]. Bien que la rétention de la diversité génétique ne soit pas due à la dynamique de l'infection par les phages, elle a des conséquences sur la coévolution bactérie-phage. Premièrement, une diversité élevée d'hôtes peut empêcher la propagation d'une population de parasites [91, 92]. Deuxièmement, la diversité des proies peut créer des rétroactions qui affectent la dynamique et la stabilité des prédateurs et de leurs proies [93]. Collectivement, en offrant un refuge contre les parasites, les banques de graines peuvent stabiliser la dynamique et augmenter la diversité d'une population hôte, ce qui a des conséquences directes sur la coévolution.

Dans une communauté de bactéries et de phages en coévolution, la sélection réciproque devrait entraîner des corrélations entre les génotypes de phage et d'hôte au fil du temps. Sans banque de graines, nous avons constaté que la relation entre les allèles dérivés de l'hôte et du phage entraînait une distribution asymétrique avec de fortes corrélations négatives (Fig. 6c). Avec une banque de graines, la corrélation entre la ségrégation des allèles dans les populations de phages et d'hôtes était significativement plus faible. Un tel découplage reflète probablement l'atténuation de la sélection des phages sur les variantes de l'hôte en raison du refuge de la banque de graines. Cependant, les banques de graines ont également le potentiel d'accélérer l'évolution en permettant à des variantes rares du passé de ressusciter dans des conditions pour lesquelles elles sont mieux adaptées [94], ce qui est une forme de mémoire biologique. Par exemple, les mutations de résistance de l'hôte peuvent se cacher à de basses fréquences avant de monter et de modifier la trajectoire de la coévolution bactérie-phage [95]. Lorsque ces soi-disant « dynamiques de saute-mouton » surviennent, la coévolution procède par le remplacement occasionnel des génotypes dominants de l'hôte et du parasite. Dans de nombreuses études d'évolution en laboratoire, la sélection réciproque entre les hôtes et les phages donne lieu à une course aux armements, qui s'accompagne de balayages durs qui conduisent à la fixation [38, 39, 89]. Au fil du temps, ces dynamiques éco-évolutives ont tendance à être moins prononcées à mesure que les populations se diversifient et connaissent des compromis associés à la résistance et à la contre-résistance [46, 96, 97]. Les banques de graines fournissent un autre moyen de maintenir la diversité, qui peut tamponner les interactions bactéries-phages sur la base de notre observation de la dynamique stabilisée (Fig. 3) et des corrélations atténuées des trajectoires mutationnelles (Fig. 6). Les efforts futurs pour élucider l'effet net des banques de semences sur la coévolution devraient combiner les données phénotypiques des réseaux d'infection à base d'isolats avec l'analyse génomique des populations d'hôtes et de parasites.

Les banques de semences externes peuvent être utilisées pour explorer d'autres phénomènes écologiques et évolutifs qui émergent lorsqu'une population a des générations qui se chevauchent. Les caractéristiques importantes d'une banque de semences, y compris la taille et la structure par âge, peuvent être obtenues en modifiant les volumes d'échantillon et les rapports de mélange de la banque de semences externe. Bien qu'elle puisse être utilisée avec des micro-organismes, en principe, l'approche peut être utilisée avec n'importe quel groupe de taxons où les individus peuvent être conservés dans un état métabolique suspendu, par exemple, par cryoconservation ou lyophilisation. De telles stratégies peuvent permettre la conception d'expériences pour tester la théorie qui intègre des histoires de vie complexes avec la démographie et l'évolution (par exemple, [94]). Parce que cette approche n'avait pas été mise en œuvre auparavant, notre expérience a été conçue pour tester les attentes fondamentales de la théorie des banques de semences de manière contrôlée et répliquée. En conséquence, bon nombre des complexités des banques de semences et de la coévolution qui sont courantes dans des environnements tels que les tripes ou le sol n'ont pas été explicitement capturées dans l'étude actuelle. Néanmoins, la banque de graines externe présente des similitudes avec les banques de graines naturelles où les individus dormants résident dans des parcelles spatialement distinctes des individus métaboliquement actifs, tels que les graines de plantes dans les sols ou les kystes de phytoplancton dans les sédiments [98,99,100].

Des expériences comme celles décrites ici pourraient être étendues pour explorer d'autres questions relatives à l'écologie évolutive des banques de semences. Par exemple, la banque de semences ne se limite pas aux populations hôtes. Les parasites avec des stades dormants sont également courants et, dans certains systèmes, les hôtes et les parasites forment des banques de graines. En outre, la théorie des banques de semences pourrait être utilisée pour comprendre les compromis reproduction-survie associés aux formes de dormance virale telles que la lysogénie et la latence. Des travaux supplémentaires sont nécessaires pour lutter contre la complexité qui peut émerger dans de telles conditions, mais la théorie existante suggère que la dormance dans les systèmes hôte-parasite peut se répercuter sur l'évolution de la banque de semences elle-même [34]. Par exemple, dans notre système d'étude, le refuge de la banque de graines pourrait contribuer au maintien de l'endosporulation, un trait complexe impliquant des centaines de gènes. Lorsque les bactéries sporulées sont maintenues pendant de nombreuses générations dans des environnements favorables, des mutations aléatoires finissent par toucher les gènes essentiels de la sporulation, entraînant la perte de ce trait [53, 101]. Enfin, il est de plus en plus évident que la dormance peut interagir avec la dispersion en facilitant le mouvement et la colonisation des organismes dans des paysages spatialement variables [102]. Des expériences comme celles décrites ici fourniraient un moyen de tester de telles idées, ce qui serait important pour comprendre les épidémies et la dynamique des maladies dans des contextes plus complexes [17].

En résumé, la dormance est une stratégie d'histoire de vie largement répandue dans l'arbre de vie. Cela peut conduire à la génération d'une banque de graines, qui génère une structure et une mémoire pour une population. En conséquence, les banques de semences modifient la démographie et la diversité de manière à protéger les populations contre des conditions environnementales défavorables et fluctuantes. Les banques de graines modifient également les interactions entre les individus appartenant à différentes espèces, ce qui a des implications sur les dynamiques mutualistes et antagonistes. Notre étude a démontré que les banques de semences peuvent créer un refuge qui stabilise les populations hôtes lorsqu'elles sont contestées par les phages. La protection fournie par la dormance peut conserver la diversité génétique et phénotypique des populations hôtes avec des implications pour la rétroaction éco-évolutive. Il existe cependant des preuves que les parasites peuvent exploiter la dormance bactérienne de manière à améliorer les composants de reproduction ou de survie de la forme physique [31, 103, 104, 105]. Par exemple, les phages peuvent acquérir des gènes de sporulation, ce qui suggère que la dormance peut jouer un rôle important dans la coévolution bactérie-phage [56, 57]. Des recherches similaires dans d'autres systèmes d'étude aideront à révéler dans quelle mesure les banques de semences influencent le processus de coévolution.

Les données de séquence sont disponibles sur NCBI SRA (BioProject PRJNA932315). Le code et les données permettant de reproduire toutes les analyses sont disponibles sur Zenodo (https://doi.org/10.5281/zenodo.7786196) ainsi que sur GitHub (https://github.com/LennonLab) dans les dépôts suivants : coevolution-ts , coevo-seedbank-seq, coevo-seedbank-ancestors et Phage_spore_adsorption.

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Nous reconnaissons le soutien technique de Brent Lehmkuhl et Emily Long ; Daniel Kearns et Felix Dempwolff pour les souches ; et Nathan Wisnoski pour ses commentaires constructifs sur une version antérieure du manuscrit. La recherche a été soutenue par la National Science Foundation (DEB-1934554 à JTL, DAS, JSW ; DBI-2022049 à JTL ; DEB-1934586 à JSW, DBI-2010885 à WRS), US Army Research Office Grant (W911NF-14-1- 0411, W911NF-22-1-0014, W911NF-22-S-0008 à JTL) et la National Aeronautics and Space Administration (80NSSC20K0618 à JTL). JSW a été soutenu, en partie, par le programme des Chaires Blaise Pascal de la région Île-de-France.

Département de biologie, Université de l'Indiana, Bloomington, Indiana, IN, États-Unis

Daniel A. Schwartz et Jay T. Lennon

Centre international Abdus Salam de physique théorique (ICTP), Trieste, Italie

William R. Cordonnier

École des sciences biologiques, Georgia Institute of Technology, Atlanta, Géorgie, États-Unis

Andreea Măgălie & Joshua S. Weitz

Programme d'études supérieures interdisciplinaire en biosciences quantitatives, Georgia Institute of Technology, Atlanta, GA, États-Unis

Andreea Magali

École de physique, Georgia Institute of Technology, Atlanta, Géorgie, États-Unis

Joshua S. Weitz

Institut de Biologie, École Normale Supérieure, Paris, France

Joshua S.Weitz

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Étude conçue par DAS, AM, JSW, JTL ; DAS a collecté des données ; DAS, WRS, JTL ont analysé les données ; DAS, WRS, JTL ont rédigé la première ébauche de l'article ; tous les auteurs ont contribué aux éditions et à la révision du manuscrit.

Correspondance à Jay T. Lennon.

Les auteurs ne déclarent aucun intérêt concurrent.

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Réimpressions et autorisations

Schwartz, DA, Shoemaker, WR, Măgălie, A. et al. Coévolution bactérie-phage avec une banque de graines. ISME J (2023). https://doi.org/10.1038/s41396-023-01449-2

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Reçu : 08 mars 2023

Révisé : 25 mai 2023

Accepté : 30 mai 2023

Publié: 07 juin 2023

DOI : https://doi.org/10.1038/s41396-023-01449-2

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