Les caractéristiques écologiques interagissent avec le contexte du paysage pour déterminer le risque de pesticides des abeilles

Nature Ecology & Evolution volume 7, pages 547–556 (2023)Citer cet article

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La contamination généralisée des écosystèmes par les pesticides menace les organismes non ciblés. Cependant, la mesure dans laquelle les caractéristiques du cycle biologique affectent l'exposition aux pesticides et les risques qui en résultent dans différents contextes paysagers reste mal comprise. Nous abordons cela pour les abeilles à travers un gradient d'utilisation des terres agricoles basé sur des dosages de pesticides de pollen et de nectar collectés par Apis mellifera, Bombus terrestris et Osmia bicornis, représentant des traits de recherche de nourriture extensifs, intermédiaires et limités. Nous avons constaté que les cueilleurs extensifs (A. mellifera) présentaient le risque le plus élevé de pesticides, c'est-à-dire les concentrations pondérées par la toxicité additive. Cependant, seuls les butineurs intermédiaires (B. terrestris) et limités (O. bicornis) ont réagi au contexte du paysage, en subissant un risque moindre lié aux pesticides avec moins de terres agricoles. Le risque lié aux pesticides était corrélé entre les espèces d'abeilles et entre les sources de nourriture et était le plus élevé dans le pollen collecté par A. mellifera - informations utiles pour la surveillance future des pesticides après l'approbation. Nous fournissons des informations dépendantes des caractéristiques de butinage et du paysage sur l'occurrence, la concentration et l'identité des pesticides que les abeilles rencontrent pour estimer le risque lié aux pesticides, ce qui est nécessaire pour une évaluation plus réaliste des risques et des informations essentielles pour suivre les objectifs politiques de réduction des risques liés aux pesticides.

L'intensification agricole comprend des réductions concomitantes des zones semi-naturelles et une dépendance accrue aux pesticides1,2, menaçant les insectes bénéfiques tels que les abeilles qui soutiennent la fonction et les services écosystémiques3,4. Les pesticides ont fait l'objet d'une attention particulière en raison de leur utilisation généralisée mais parfois de leurs effets néfastes sur les abeilles5, les colonies6,7, les populations8,9 et les services de pollinisation10,11. Étant donné que le risque lié aux pesticides (concentrations pondérées en fonction de la toxicité) dépend de l'exposition (la mesure dans laquelle un organisme rencontre des pesticides à un moment et à un endroit donnés), il est essentiel de déterminer comment les modèles d'activité des abeilles se recoupent avec l'occurrence, la concentration et l'identité des pesticides12.

Les terres cultivées traitées aux pesticides, en particulier les cultures fruitières et maraîchères gérées de manière intensive, peuvent augmenter la quantité et la diversité des pesticides dans le paysage13,14,15,16. Cependant, les pesticides n'affectent pas seulement les cultures ciblées et leurs ravageurs ; ils peuvent dériver et s'infiltrer dans l'air, le sol et l'eau environnants pour contaminer les plantes non cultivées17,18,19,20,21. Ainsi, les habitats semi-naturels qui pourraient fournir un refuge contre les pesticides sont plus susceptibles d'être des sources potentielles d'exposition dans les paysages agricoles à gestion intensive22. En tant que butineuses d'un lieu central, la reproduction des abeilles dépend de la densité et de la valeur des ressources alimentaires dans leur aire d'alimentation23,24,25,26 et la proportion de l'aire d'alimentation d'une abeille affectée par l'utilisation de pesticides doit être corrélée à son exposition aux pesticides15,27 ,28.

Sur la base des caractéristiques uniques et corrélées des abeilles, y compris la socialité, la communication, la taille de la colonie, la capacité de recherche de nourriture et l'étendue du régime alimentaire, nous décrivons trois ensembles de caractéristiques de recherche de nourriture : "extensif", "intermédiaire" et "limité" (Fig. 1a) . Ces caractéristiques modifieront l'exposition des abeilles aux pesticides dans les paysages (Fig. 1b ; lignes à l'origine)29. Par exemple, les cueilleurs extensifs peuvent être les plus exposés car ils forment de grandes colonies très eusociales qui communiquent des ressources agricoles à floraison massive rentables, bien que potentiellement traitées, qu'ils peuvent stocker pendant de longues périodes30. D'autre part, les butineurs limités n'accumulent pas de ressources importantes et dépendent donc davantage des habitats semi-naturels pour fournir un fourrage continu. Par conséquent, les butineuses limitées peuvent être moins exposées si des habitats semi-naturels sont disponibles et fournissent un fourrage non contaminé (comparer la réf. 31). Cependant, les butineuses limitées peuvent devenir disproportionnellement plus exposées dans les paysages agricoles à gestion intensive, où il existe une probabilité accrue de contamination dans les quelques habitats semi-naturels (Fig. 1b; pente de la ligne).

a–d, Nous décrivons trois ensembles de traits de butinage des abeilles (basés sur les réf. 23, 30, 82, 83) - «extensifs», «intermédiaires» et «limités» (a), en relation avec le contexte paysager (b) , comme démontré dans les paysages de faible intensité (c) et de haute intensité (d), où les fourrageurs extensifs (carré gris) et limités (triangle gris) se déplacent entre les types d'habitats dans leurs aires de recherche de nourriture respectives (cercles concentriques par rapport à X, le centre nids). Notre hypothèse de base (b, cercles noirs) est que l'exposition aux pesticides et les risques augmenteront avec l'intensification agricole, proportionnellement à la superficie des terres agricoles dans la zone d'alimentation des abeilles (c et d, cercles concentriques). Nous nous attendons à ce que les abeilles avec la plus grande gamme de butinage, les butineuses "étendues", reçoivent l'exposition aux pesticides et le risque les plus élevés indépendamment du contexte du paysage (b, ligne d'interception ; c et d, carrés gris). Cependant, à mesure que l'agriculture s'intensifie, la proportion de terres agricoles dans l'aire de butinage des abeilles augmente et la probabilité de butiner des aliments contaminés augmente. Par conséquent, nous nous attendons à ce que les butineuses « limitées » soient disproportionnellement plus exposées aux risques d'exposition aux pesticides à mesure que les terres agricoles s'étendent (b, pente de la ligne ; c et d, triangles gris). NA, sans objet.

Pour tester si les caractéristiques de butinage modifient l'exposition et le risque pour les abeilles dans différents contextes paysagers, nous avons dosé les résidus de pesticides dans le pollen et le nectar collectés par A. mellifera, B. terrestris et O. bicornis, représentant respectivement des butineuses extensives, intermédiaires et limitées, sur trois cultures à floraison séquentielle (Figs. 1 et 2). Ce faisant, nous intégrons plusieurs domaines d'exposition aux pesticides généralement limités à des études uniques : contexte paysager (par exemple, réf. 32), espèces de pollinisateurs (par exemple, réf. 33), cultures (par exemple, réf. 15) et aliments. sources (par exemple, réf. 34). Nous avons prédit que l'exposition aux pesticides et les risques augmenteraient avec (1) la proportion de terres agricoles et (2) l'étendue des caractéristiques de recherche de nourriture. En outre, nous nous attendions à ce que (3) les cueilleurs limités soient exposés à des pesticides et à un risque plus élevés que les cueilleurs plus extensifs avec une proportion croissante de terres agricoles. De plus, nous nous attendions (4) à ce que les cultures à floraison massive soient la principale source d'exposition aux pesticides, en particulier pour les butineuses extensives et qu'il puisse y avoir des risques spécifiques à la culture sur la base des recommandations de lutte antiparasitaire spécifiques à la culture (tableau supplémentaire 1). Enfin, nous nous attendions à ce que (5) l'exposition aux pesticides et les risques soient corrélés entre les charges de pollen et de nectar des abeilles, avec une application potentielle à la surveillance des pesticides après l'approbation. Avec les changements drastiques attendus de la réglementation des pesticides pour atteindre les objectifs de durabilité actuels (par exemple, réf. 35) et les appels à l'évaluation des risques environnementaux pour devenir plus précise, fiable et holistique36, il est essentiel de comprendre pourquoi différents modèles de culture et contextes paysagers peuvent mettre différemment principales espèces de pollinisateurs en péril.

a,b, Nous avons introduit des sentinelles de trois espèces d'abeilles dont la socialité et l'aire de recherche de nourriture varient dans les champs de trois cultures dépendantes des pollinisateurs (a) à travers un gradient d'utilisation des terres dans l'extrême sud de la Suède (b). Nos espèces d'abeilles focales étaient A. mellifera, une butineuse extensive; B. terrestris, un butineur intermédiaire; et O. bicornis, un butineur limité. c, Les périodes d'activité et la phénologie de floraison des abeilles et des cultures se chevauchent, sauf pour le trèfle rouge et O. bicornis. d, Les espèces/groupes de plantes non agricoles (autres non ag) dominaient souvent l'utilisation du pollen sur chaque site (axe x) et les abeilles avaient tendance à utiliser davantage le pollen de la culture focale que les autres types agricoles (autres ag). Les données sur l'utilisation du pollen et les résidus de pesticides ne sont pas disponibles pour le trèfle rouge et O. bicornis en raison de phénologies qui ne se chevauchent pas (c). En raison de l'échec des colonies, les données sont également absentes pour les colonies de B. terrestris sur deux sites de pommiers. Les images en a et la carte en b sont libres d'utilisation sous des licences creative commons (CC-BY et CC0).

Parmi les espèces d'abeilles (A. mellifera, B. terrestris et O. bicornis) et les cultures (colza, pomme et trèfle) pour les deux sources de nourriture (pollen et nectar), un total de 53 composés ont été détectés (sur les 120 examinés), dont 24 fongicides, 19 herbicides, 5 insecticides, 2 acaricides, 2 métabolites d'herbicides et 1 métabolite d'un fongicide. Nous avons détecté plus de composés dans les échantillons de pollen des sites de colza (42, n = 40) que des sites de pommier (36, n = 36) et de trèfle (25, n = 32). Les quatre composés présentant le plus grand risque spécifique au composé étaient les insecticides (tableau 1), mais certains herbicides et fongicides se classent également en bonne place en raison de leur concentration ou de leur fréquence élevée (tableau supplémentaire 2). Les herbicides et les fongicides représentaient 80 % des détections totales et 65 % des résidus totaux (en µg kg-1), mais sans surprise, les insecticides représentaient la majeure partie du risque lié aux pesticides, représentant plus de 99 % du risque spécifique au composé (tableau supplémentaire 2).

Le risque des pesticides (concentrations pondérées par la toxicité additive ; Méthodes) a été expliqué par la culture focale (F2, 20,48 = 8,4, P < 0,01) et une interaction entre les espèces d'abeilles et la proportion de terres agricoles dans le paysage (Fig. 3a ; R2m = 0,39, F2, 34,472 = 4,4, P = 0,02) mais pas par une interaction entre les espèces d'abeilles et la culture focale (F3, 28,196 = 0,1, P = 0,97) ou la triple interaction (F3, 28,10 = 2,3, P = 0.10). Le risque augmentait avec la proportion de terres agricoles pour O. bicornis (estimation de la tendance (intervalle de confiance) 7,77 (2,53, 13,01)) et B. terrestris (7,00 (1,92, 12,08)), tandis que celle d'A. mellifera (2,79 (− 2.25, 7.83)) était indépendante de la proportion de terres agricoles. L'augmentation du risque était similaire entre O. bicornis et B. terrestris (différence de pentes ajustée à Tukey P = 0,91) mais était plus forte pour O. bicornis que pour A. mellifera (P = 0,03). La proportion de terres cultivées focales (F2, 34,15 = 1, P = 0,39) et la taille moyenne du champ (F2, 34,35 = 1,04, P = 0,36) dans le paysage d'un rayon de 2 km n'étaient pas des prédicteurs de risque pour aucune espèce d'abeille.

a, Les résultats ont montré que le risque lié aux pesticides à base de pollen augmentait avec la quantité de terres agricoles dans le paysage pour B. terrestris et O. bicornis, tandis que le risque lié au pollen d'A. mellifera était indépendant de l'étendue des terres agricoles. b, La proportion de terres agricoles a également influencé l'utilisation du pollen, seul O. bicornis utilisant plus de pollen agricole avec l'augmentation des terres agricoles. c, Risque pour A. mellifera corrélé à celui d'O. bicornis (gris) et B. terrestris (jaune). d, La composition des composés pesticides dans le pollen différait entre A. mellifera et O. bicornis, tandis que B. terrestris chevauchait les deux sur la base des dissemblances PERMANOVA de Bray-Curtis. La dispersion variait entre les espèces d'abeilles (P = 0,03) ; par conséquent, ces différences communautaires doivent être interprétées avec prudence. Les prédictions et les intervalles de confiance à 95 % (a, b, c) proviennent de modèles linéaires avec une transformation log du risque et une transformation logit de la proportion de pollen agricole. Les points NMDS (d) sont basés sur les distances Bray-Curtis normalisées.

La proportion de pollen agricole collecté par les abeilles a également été expliquée par la culture focale (F2, 21,64 = 9, P < 0,01) et une interaction entre les espèces d'abeilles et la proportion de terres agricoles (Fig. 3b ; R2m = 0,44, F2, 35,72 = 4,4, P = 0,02), sans interaction entre les espèces d'abeilles et la culture focale (F3, 28,70 = 1,99, P = 0,14) ou l'interaction à trois voies (F3, 28,41 = 1,35, P = 0,27). L'utilisation de pollen agricole par O. bicornis a augmenté avec la proportion d'agriculture dans le paysage (estimation de la tendance 2,71 (0,55, 4,86)) mais pas pour A. mellifera (0,01 (−1,93, 1,96) ou B. terrestris (−0,88 (−2,87 , 1.12)).En moyenne, les abeilles ont récolté 30 % de pollen de type colza sur les sites de colza, 29 % de pollen de type pommier sur les sites de pommier et 12 % de pollen de type trèfle sur les sites de trèfle rouge (Fig. 2d). de la culture focale dans le paysage n'a pas influencé l'utilisation du pollen de la culture focale par les abeilles (F2, 35,01 = 1,35, P = 0,27) Le risque lié aux pesticides n'a pas augmenté avec la proportion de cultures agricoles (F2, 35,28 = 1,13, P = 0,33) ou pollen de culture focale (F2, 35,64 = 1,40, P = 0,26).

Nous avons constaté que les espèces d'abeilles présentaient un risque similaire au niveau du site—A. mellifera apparenté à B. terrestris (Fig. 3c ; R2 = 0,6, T = 4,19, df = 18, P < 0,01) et O. bicornis (Fig. 3c ; R2 = 0,53, T = 3,57, df = 13, P < 0,01) et O. bicornis apparenté à B. terrestris (R2 = 0,65, T = 4,48, df = 11, P < 0,01). Le risque de pesticide et l'exposition étaient corrélés (Fig. 4a; R2m = 0, 74, F1, 55, 92 = 111, 31, P <0, 01) et nous fournissons des résultats d'exposition parallèles (concentrations d'additifs) dans les résultats supplémentaires.

a, Les résultats montrent que le risque lié aux pesticides et l'exposition étaient corrélés (R2 = 0,74). b–d, le risque basé sur le pollen (b), le risque relatif au moment de la floraison de la culture focale (c) et la composition des composés pesticides (d) différaient parmi les cultures focales sur la base des dissemblances PERMANOVA de Bray-Curtis. Nous avons mis à l'échelle les points en b en fonction de leur MCR respectif (Méthodes), pour représenter le risque du mélange de pesticides par rapport à son composant le plus risqué. Une valeur proche de un indique qu'un seul composé domine le risque de mélange. Les valeurs de MCR ne différaient pas entre les cultures (Fig. 1 supplémentaire). Les carrés délimités (b et c) représentent les moyennes et les intervalles de confiance à 95 % (b, colza n = 24, pomme n = 22 et trèfle n = 16 ; d, colza n = 32, pomme n = 28 et trèfle n = 32 ). Nous avons mis à l'échelle les points de d par le nombre de pesticides détectés dans un échantillon de pollen. Les prédictions et les intervalles de confiance à 95 % (a,b,c) proviennent de modèles linéaires avec une transformation logarithmique du risque. Les points NMDS (d) sont basés sur les distances Bray-Curtis normalisées.

Le pollen collecté sur les sites de pommiers présentait un risque plus élevé par rapport aux sites de trèfle (Fig. 4b ; T = 4,09, df = 21,2, P < 0,01) mais était similaire entre les sites de colza et de pommier (T = -2,39, df = 19,5, P = 0,07) et les sites de colza et de trèfle (T = 1,69, df = 20,8, P = 0,23) (Fig. 4b). Le risque (Fig. 4c) et l'exposition (Fig. 2 supplémentaire) étaient plus élevés pendant la floraison qu'après la floraison.

La composition composée dans le pollen différait entre les cultures focales (PERMANOVA F2,61 = 11,34, P < 0,01) et entre les espèces d'abeilles (PERMANOVA F2,61 = 2,12, P = 0,01), sans interaction entre les espèces d'abeilles et la culture focale (P > 0,05). Entre les espèces d'abeilles, la composition du composé ne différait qu'entre O. bicornis et A. mellifera (Fig. 3d et tableau supplémentaire 3; F1, 38 = 3, 85, P <0, 01). Entre les cultures focales, toutes les comparaisons par paires ont indiqué différentes compositions de composés (Fig. 4d et tableau supplémentaire 3, tous P <0, 01).

Le risque, sans tenir compte des hypothèses d'ingestion de résidus, par exemple via la consommation, était plus élevé dans le pollen que dans le nectar (Fig. 5a ; T = −10,66, df = 93,9, P < 0,01) et la composition du pesticide différait entre ces échantillons de matériaux (Fig. 3 supplémentaire, PERMANOVA F1, 49 = 2,42, P = 0,04). Nous avons constaté que le risque lié au pollen était lié au risque lié au nectar (Fig. 5b ; R2m = 0,10, T = 2,15, df = 53,99, P = 0,04).

a, Les résultats montrent que le risque lié aux pesticides était plus élevé avec le pollen qu'avec le nectar, mais le risque était corrélé entre les échantillons de matériaux. Comme dans la Fig. 4b, les points de a sont mis à l'échelle par leur MCR respectif, où un point plus petit indique qu'un seul composé domine le risque lié au mélange de pesticides. Les carrés délimités (a) représentent le risque moyen transformé en logarithme (nectar n = 70 et pollen n = 61). Les prédictions et les intervalles de confiance à 95 % (a, b) proviennent de modèles linéaires à effets mixtes avec une transformation logarithmique du risque. b, nous avons réanalysé les données en supprimant la valeur aberrante de gauche et les résultats sont restés qualitativement inchangés et l'ajustement du modèle s'est amélioré.

L'exposition des abeilles aux pesticides découle de leur activité croisée avec l'utilisation de pesticides12. Ainsi, l'exposition aux pesticides et son risque corrélé (concentrations pondérées par la toxicité additive) pour les abeilles sont susceptibles d'être affectés par leurs caractéristiques biologiques37, en particulier les habitudes de recherche de nourriture23,26,38 et les modes d'utilisation des terres et des pesticides, en particulier chez les abeilles. cultures attrayantes39,40. En utilisant une approche écologique du risque lié aux pesticides, nous avons constaté que les cueilleurs extensifs (A. mellifera) présentaient le plus grand risque, quelle que soit la proportion de terres agricoles dans le paysage. Bien que le risque soit corrélé entre les espèces d'abeilles, les butineuses limitées (O. bicornis) et les butineuses intermédiaires (B. terrestris) ont subi moins de risques que les butineuses extensives (A. mellifera) dans les paysages avec moins de terres agricoles. De plus, le risque était corrélé entre les matériaux des échantillons et était le plus élevé dans le pollen. Par conséquent, le pollen collecté par A. mellifera peut prédire avec prudence le risque de pesticides pour les abeilles, sans tenir compte de l'ingestion de résidus, par rapport au nectar et au pollen collectés par d'autres espèces d'abeilles, indépendamment du contexte du paysage. Ainsi, l'indicateur de risque des pesticides à base de pollen collecté par A. mellifera peut être une mesure prometteuse pour la surveillance post-approbation des pesticides dans les systèmes terrestres, généralement proposée par la réf. 41 et avec des parallèles dans les systèmes aquatiques42.

Les paysages agricoles exposent A. mellifera à de multiples pesticides15,27,32,43,44,45. Cependant, nous en savons moins sur le risque résultant des pesticides, en particulier entre les espèces d'abeilles et dans différents contextes paysagers (mais voir réf. 22, 26, 46, 47). Nous avons constaté que l'augmentation de la proportion de terres agricoles augmentait le risque pour B. terrestris et O. bicornis mais pas pour A. mellifera. Nous suggérons que ces différences de risque dépendantes du paysage résultent de modèles d'activité spécifiques aux espèces23,38. L'utilisation différente du pollen de culture entre les trois espèces soutient quelque peu cela : une collecte uniforme par A. mellifera et B. terrestris par rapport à une collecte croissante par O. bicornis avec une proportion croissante de terres agricoles, ce qui est cohérent avec les résultats sur le pommier pour A. mellifera32 et O. cornifrons28. Par conséquent, les cultures à floraison massive semblent être une source de nourriture prédominante pour A. mellifera dans les paysages agricoles32,38,40,45. En revanche, malgré l'accès aux cultures à floraison massive, O. bicornis favorise les ressources polliniques non cultivées, principalement ligneuses, lorsqu'elles sont disponibles48,49. Ces différentes préférences pour le pollen de culture sont mises en évidence par d'autres qui ont découvert que la collecte de pollen de culture focale est positivement corrélée à la proportion de cette culture dans le paysage pour A. mellifera (pomme32) et B. impatiens (myrtille27) mais pas pour O. bicornis (oléagineux). viol31,48). Par conséquent, des ensembles de caractéristiques de recherche de nourriture (par exemple, une grande taille de colonie et une communication avancée) et des préférences de recherche de nourriture déterminent probablement la prévalence d'A. mellifera dans les cultures à floraison massive. Dans les paysages agricoles à gestion intensive avec des habitats semi-naturels rares et une forte utilisation de pesticides, O. bicornis est de plus en plus susceptible de se nourrir dans les cultures à floraison massive moins préférées et les habitats semi-naturels adjacents aux terres arables31 et ainsi d'augmenter leur exposition aux pesticides et leur risque. Par conséquent, les populations d'O. bicornis et autres cueilleurs limités similaires peuvent être affectées de manière disproportionnée par l'intensification agricole, car leurs caractéristiques aggravent les effets combinés de la perte d'habitat et de l'exposition accrue aux pesticides26. Notre utilisation d'O. bicornis comme sentinelle nous a permis d'estimer l'exposition et le risque d'un butineur limité dans des paysages où ils ne peuvent pas se produire naturellement, ce qui, combiné au régime alimentaire relativement généralisé d'Osmia spp.26,48,50, signifie que notre les estimations pour les butineuses limitées sont probablement prudentes parmi les espèces d'abeilles solitaires.

La culture focale (colza, pomme ou trèfle) était un facteur important d'exposition et de risque dérivés du pollen pour toutes les espèces d'abeilles, indépendamment de la proportion de terres agricoles. Par exemple, toutes les espèces d'abeilles ont été les plus exposées et les plus exposées aux risques dans les exploitations de pommiers, suivies des exploitations de colza et de trèfle. Ces résultats reflètent le nombre approuvé d'ingrédients actifs dans les produits phytopharmaceutiques recommandés pour une utilisation dans les trois cultures focales, avec la plupart dans la pomme et le moins dans le trèfle. Les pommes et les autres cultures fruitières sont généralement plus utilisées aux pesticides51 et donc exposées aux abeilles que les cultures arables annuelles ou les prairies permanentes15. Nous avons également constaté que la composition des pesticides dans le pollen différait entre les trois cultures, identifiant des stratégies de lutte antiparasitaire pour des cultures spécifiques et même des composés spécifiques comme déterminants de l'exposition et du risque au niveau du paysage. Le risque de pesticides liés au pollen était plus élevé pendant la floraison qu'après la floraison pour les trois cultures étudiées. Cependant, il n'y avait pas de corrélation avec la collecte de pollen des cultures agricoles ou focales, pointant peut-être vers la culture traitée et les plantes à fleurs associées affectées par la dérive comme sources d'exposition aux pesticides20,22,26,27. En nous concentrant sur des échantillons de pollen et de nectar appariés spatio-temporellement d'A. mellifera et de B. terrestris, nous avons constaté que l'exposition et le risque étaient plus élevés dans le pollen que dans le nectar, bien que cela ne prenne pas en compte l'absorption de résidus par les abeilles, par exemple via une consommation inégale. entre le pollen et le nectar33. Néanmoins, nous avons constaté que le risque, mais pas l'exposition, était positivement corrélé entre le pollen et le nectar ; ainsi, le pollen peut être un matériau de précaution pour estimer le risque pesticide des abeilles et, plus généralement, la contamination par les pesticides des milieux terrestres34,52.

La composition du mélange de pesticides polliniques différait le plus entre A. mellifera et O. bicornis, tandis que B. terrestris chevauchait les deux. Les trois espèces partageaient deux des composés les plus risqués, l'indoxacarbe et l'acétamipride, tandis que les composés les plus risqués suivants étaient propres à chaque espèce : le thiaclopride pour A. mellifera, le tébuconazole pour B. terrestris et l'imidaclopride pour O. bicornis. Néanmoins, le risque est corrélé positivement entre les trois espèces, ce qui suggère que les estimations du risque pour une espèce peuvent, dans une certaine mesure, éclairer le risque pour d'autres espèces d'abeilles. Les valeurs du rapport cumulatif maximal (MCR) généralement faibles indiquent que le risque lié au mélange de pesticides, indépendamment des espèces d'abeilles et de la culture focale, était déterminé par un ou quelques composés à haut risque (similaire à la réf. 53). Les composés à haut risque étaient principalement les insecticides néonicotinoïdes (acétamipride, imidaclopride et thiaclopride), précédemment identifiés comme à haut risque pour les abeilles33,54 mais le composé le plus risqué était l'indoxacarbe, un insecticide oxadiazine. Une exposition réduite à ces composés à haut risque réduirait considérablement le risque pour les trois espèces d'abeilles. Dans l'UE, les restrictions de pesticides (imidaclopride 2018, thiaclopride 2021 et indoxacarbe 2022) sont des mesures réglementaires dans ce sens55,56,57, même si des résidus persistent (comme l'imidaclopride dans notre étude58) ou que de nouveaux composés avec des profils de risque similaires entrent sur le marché dans le futur59,60.

L'évaluation des risques liés aux pesticides se concentre principalement sur A. mellifera, en partie en raison de sa valeur économique, de sa facilité de gestion et d'une meilleure compréhension de la biologie de l'espèce61,62,63. Cependant, l'évaluation des risques devient plus holistique36, avec un plus grand accent sur les espèces non-Apis64 en reconnaissance de la diversité des abeilles sauvages et de leur contribution aux services de pollinisation65. Cependant, ce changement nécessite une meilleure compréhension de la façon dont le risque lié aux pesticides varie selon les espèces d'abeilles et les contextes paysagers. Nous avons constaté que le risque lié aux pesticides estimé à partir du pollen collecté par A. mellifera était généralement supérieur ou similaire à celui de B. terrestris et O. bicornis, en particulier dans les paysages avec moins de terres agricoles. Ainsi, alors que les caractéristiques des abeilles régulent l'exposition et le risque aux pesticides, il est possible d'extrapoler le risque entre les espèces d'abeilles et les sources d'exposition, avec des estimations de risque plus élevées et donc préventives basées sur le pollen collecté par A. mellifera. Cependant, l'exposition aux pesticides et notre indicateur écologique de risque lié aux pesticides ne tiennent pas compte des processus spécifiques à l'espèce au-delà de l'intersection de l'utilisation des pesticides et de l'activité des abeilles, comme la consommation dans le nid ou les effets indirects qui pourraient affecter la condition physique des abeilles - des considérations importantes lors du déplacement de l'exposition à l'effet dans l'évaluation des risques environnementaux63.

En utilisant notre approche basée sur les traits, nous concluons que le contexte du paysage modifie le risque lié aux pesticides, mais uniquement pour les butineuses limitées et intermédiaires (ici, O. bicornis et B. terrestris, respectivement). Ces résultats mettent en évidence le potentiel des habitats semi-naturels à amortir les risques liés aux pesticides pour les abeilles sauvages26,46,66. Nous concluons également que le pollen collecté par A. mellifera peut prédire le risque de pesticides environnementaux pour d'autres espèces et est préventif, en particulier dans les paysages moins dominés par l'agriculture. Nous suggérons donc qu'un indicateur de risque de pesticide basé sur le pollen collecté par A. mellifera est une mesure prometteuse pour la surveillance post-approbation des pesticides dans les systèmes terrestres (comparer la réf. 41). Cependant, des questions subsistent quant à la manière dont cette exposition affecte les individus et, en fin de compte, les populations d'abeilles - des tâches pour une évaluation des risques environnementaux plus holistique et réaliste qui vise à saisir l'exposition aux mélanges de pesticides et les risques au sein de la communauté diversifiée des abeilles67.

Nous avons centré 24 sites sur trois cultures à fleurs attractives pour les abeilles : le colza (8 sites), le pommier (8 sites) et le trèfle rouge cultivé pour la production de semences (8 sites) dans le sud de la Suède (Fig. 2). Ces cultures fleurissent séquentiellement : colza en avril-mai, pommier en mai-juin et trèfle rouge en juin-août (Fig. 2c) et sont affectées par différents ravageurs et ont donc des stratégies de lutte différentes. Les recommandations nationales de lutte antiparasitaire pour 2019 comprenaient 26 matières actives dans le colza, 32 dans la pomme et 14 dans la graine de trèfle et comprenaient des produits acaricides (2 matières actives), fongicides (20), herbicides (20) et insecticides (13) (tableau supplémentaire 1). Nous avons sélectionné les sites en fonction de leur proportion environnante de terres agricoles (rayon de 2 km) pour assurer un gradient uniforme (pour chaque type de culture) de terres agricoles et, par conséquent, l'utilisation anticipée de pesticides15,16,68. La proportion moyenne (± écart-type) de terres agricoles était de 74 ± 24 % (fourchette 29–95 %) pour le colza, 52 ± 29 % (6–85 %) pour la pomme et 66 ± 20 % (44–93 %) pour trèfle. Tous les sites étaient distants de plus de 6 km, à l'exception de deux sites de trèfle, distants de 2 km. Le sud de la Suède se caractérise par une production agricole annuelle et une utilisation nationale élevée de pesticides69. Les agriculteurs ont géré les cultures de manière conventionnelle, à l'exception d'un champ de chaque culture focale, qui a été géré de manière biologique.

En 2019, nous avons placé des abeilles sentinelles dans les champs de cultures focales au début de la floraison et leur avons permis de se nourrir librement sans nourriture supplémentaire. Dans chaque champ, nous avons placé : (1) deux ou trois colonies d'A. mellifera produites au niveau national, standardisées et gérées de manière conventionnelle, (2) six colonies commerciales de B. terrestris (Biobest Biological Systems) dans deux grandes caisses en bois ventilées et (3) trois nids de pièges à abeilles solitaires (sur les sites de colza et de pommiers) chacun ensemencé avec 50 cocons mâles et 50 femelles d'O. bicornis (Wildbiene & Partner) (Méthodes supplémentaires). Nous n'avons pas placé O. bicornis dans les champs de trèfle car leurs phénologies ne se chevauchent pas (Fig. 2c).

Nous avons échantillonné le pollen de (1) A. mellifera à l'aide de pièges à pollen attachés à deux ruches pendant 24 h, (2) B. terrestris en capturant des butineuses (~ 20 dans les six colonies) et en les tuant sur de la neige carbonique à leur retour dans leurs colonies. et (3) plusieurs provisions de pollen de cellules de couvain d'O. bicornis recueillies par les femelles au cours de la seconde moitié de la période de floraison. Nous avons échantillonné le pollen d'A. mellifera et de B. terrestris à deux intervalles d'échantillonnage, coïncidant avec (1) le pic de floraison de la culture et (2) après la floraison de la culture et pour O. bicornis uniquement à la fin de la floraison de la culture (de manière uniforme de tous les pollen disponible). Au total, nous avons collecté 48 échantillons (595 g) de pollen collecté par A. mellifera, 44 échantillons (11 g) de pollen collecté par B. terrestris et 16 échantillons (70 g) de pollen collecté par O. bicornis. Pendant et après la floraison, les échantillons ont été regroupés pour A. mellifera et B. terrestris, ce qui a donné 24 échantillons de pollen collecté par A. mellifera, 22 échantillons de pollen collecté par B. terrestris (toutes les colonies sont mortes sur deux sites) et 16 échantillons. de pollen collecté par O. bicornis. Nous n'avons pas regroupé le pollen d'O. bicornis pendant la période de floraison puisque cette espèce a déjà combiné les provisions de pollen en notre nom.

Pour comparer les résidus entre le nectar et le pollen, nous avons échantillonné des butineuses supplémentaires de A. mellifera (n ≈ 100 individus par échantillon) et de B. terrestris (n ≈ 20 individus par échantillon) 1–2, 4–6 et 12–16 jours après une application connue de pesticides sur quatre sites de colza, deux de pommiers et sept sites de trèfle (tableau supplémentaire 4). Le pollen corbiculaire et le contenu de l'estomac de nectar ont été recueillis auprès de ces butineuses pour produire des échantillons de pollen et de nectar appariés pour chaque site et moment de la collecte (n = 54).

Nous avons congelé des échantillons de pollen et d'abeilles, avant l'extraction du nectar, à -20 ° C avant de rechercher 120 composés de pesticides inclus dans le programme national de surveillance suédois (tableau supplémentaire 5), en suivant les protocoles établis au Laboratoire de chimie organique de l'environnement (SLU) (tableau supplémentaire Méthodes).

Une partie de chaque échantillon de pollen a été analysée pour déterminer l'utilisation du pollen des trois espèces d'abeilles à chaque site. Dans un premier temps, nous avons regroupé les échantillons de pollen par site, espèce d'abeille et période de floraison dans un tube de 5 ml et les avons agités dans 5 ml d'éthanol à 70% avant de pipeter 2 μl de la suspension de pollen sur une lame de microscope colorée et fixée à l'aide de gel de fuchsine sous une lamelle. . Ensuite, nous avons identifié (à l'aide d'une bibliothèque de référence de pollen au Département de biologie (Lund) et réf. 70) et compté> 400 grains de pollen par diapositive (7 à 20 rangées, 163 μm de large sur la diapositive) en utilisant un grossissement × 400. Sur cette base, nous avons quantifié l'utilisation proportionnelle de l'ensemble des pollens de type agricole et des pollens de cultures focales par les abeilles et classé ces derniers en groupe Brassicacae (dont colza ; Brassica napus), groupe Malus (dont pommier ; Malus domestica) et Groupe Trifolium pratense (y compris le trèfle rouge; T. pratense) (tableau supplémentaire 6).

Nous avons analysé le paysage entourant nos sites à plusieurs échelles spatiales (1 000, 1 500 et 2 000 m, correspondant aux capacités moyennes de recherche de nourriture des abeilles (Fig. 1a)) sur la base de la couche de données spatiales IACS fournie par le Conseil suédois de l'agriculture. Nous avons classé les catégories de couverture terrestre en deux groupes : les terres agricoles (tous les types d'utilisation agricole, tels que les cultures annuelles, les vergers, les prairies et les prairies semi-naturelles) et les terres non agricoles (y compris les forêts, les zones urbaines et les plans d'eau). Cette distinction est due au fait que nous nous sommes concentrés sur l'exposition aux pesticides et les risques pour les abeilles liés à l'utilisation de pesticides agricoles et que l'exposition des abeilles aux pesticides est plus élevée dans les zones rurales que dans les zones urbaines22. Nous avons également calculé la proportion de la culture focale dans les rayons et la taille moyenne du champ. Nous avons confirmé que la proportion de terres agricoles était cohérente (Fig. 8 supplémentaire) et corrélée (Fig. 9 supplémentaire) sur les trois échelles spatiales pour chaque type de culture et, par conséquent, nous avons utilisé les informations sur le paysage à la plus grande échelle (2 000 m) dans toutes les analyses.

Nous utilisons les concentrations pondérées par la toxicité (TWC) comme base pour indiquer le risque des pesticides pour les abeilles26, où la TWC de chaque composé (TWCi) est le rapport entre la concentration (ci) d'un composé détecté dans le pollen ou le nectar collecté par les abeilles et sa paramètre de toxicité aiguë respectif (DL50i—la dose nécessaire pour provoquer 50 % de mortalité dans la population testée)71. Ensuite, en suivant une approche d'ajout de concentration - la valeur par défaut recommandée pour l'évaluation des risques environnementaux des mélanges72 (même si certaines classes de composés peuvent créer une synergie73), nous avons additionné les TWC, pour calculer la concentration pondérée par la toxicité additive de tous les composés dans un échantillon par site et par espèce d'abeille ( TWCmix):

Dorénavant, nous nous référons à cette métrique, un indicateur de risque lié aux pesticides, comme «risque».

Nous avons fait la moyenne de la DL50 aiguë par voie orale et par contact (réf. 71) de chaque composé pour fournir un indicateur global de toxicité, reflétant la façon dont les abeilles rencontrent les pesticides dans le paysage et leurs multiples voies d'exposition37. Nous avons utilisé la LD50 pour A. mellifera adulte car il existe des données de toxicité incomplètes pour d'autres espèces d'abeilles et stades de vie et, lorsqu'il existe des données, la LD50 pour d'autres espèces d'abeilles est en corrélation avec la LD50 correspondante d'A. mellifera (réf. 53,74). De plus, en utilisant la même DL50 pour toutes les espèces d'abeilles, nous démêlons l'écologie des abeilles de la toxicologie pour explorer les différences relatives dans les modèles d'activité des abeilles en intersection avec l'utilisation de pesticides. Enfin, nous avons utilisé la dose testée pour la DL50 basée sur des tests de limite71 (utilisés lorsqu'un composé devrait être peu toxique ou s'il y a des problèmes de solubilité75), ce qui peut surestimer la toxicité d'un composé. Trois de ces composés se sont classés en tête pour le risque spécifique au composé en raison de leurs concentrations élevées et de leur fréquence de détection plutôt que de leur toxicité (tableau 1).

Nous avons également calculé le facteur par lequel le risque de mélange (TWCmix) était supérieur à son composé composite le plus risqué (max(TWCi)) à l'aide d'un MCR76. Ainsi, un MCR proche de un indique qu'un seul composé domine le risque. Le MCR ne variait pas entre les espèces d'abeilles ou les cultures focales (Fig. 1 supplémentaire).

Enfin, nous avons également calculé le risque spécifique au composé (tableau 1 et tableau supplémentaire 2) pour identifier les composés à haut risque en multipliant TWCi par sa fréquence de détection spécifique à l'abeille33.

Nous avons effectué quatre analyses principales pour comprendre le risque des pesticides agricoles pour les espèces d'abeilles, suivies d'analyses multivariées des compositions des composés. Nous avons effectué des analyses et visualisé des données à l'aide de R v.4.1.1., construit des modèles linéaires à effets mixtes (LMM) avec le package lme477 et analysé la composition des composés avec le package végétalien78. Pour les analyses primaires, les données de risque ont été transformées en log et la proportion de pollen de culture a été transformée en logit pour répondre aux hypothèses de normalité et d'homogénéité de la variance. Après avoir détecté des effets principaux significatifs, nous avons examiné la signification et la différence des niveaux de facteurs individuels via des comparaisons par paires des moyennes marginales estimées à l'aide de la méthode de Tukey avec le package emmeans79. Enfin, nous avons évalué les modèles de surdispersion et vérifié la normalité et l'homoscédasticité des résidus à l'aide des fonctions de diagnostic du package de performance80. Nous rapportons les valeurs marginales de R2 calculées selon les méthodes de la réf. 81.

Nous avons utilisé les LMM pour explorer (1) le risque lié au pollen et (2) l'utilisation du pollen agricole, les espèces focales de cultures et d'abeilles interagissant avec la proportion de terres agricoles comme effets fixes et le site comme interception aléatoire. Nous avons inclus une interaction entre les espèces d'abeilles et la culture pour les deux analyses, mais celle-ci n'était pas significative et a donc été supprimée. De plus, nous avons utilisé un modèle similaire, incluant la culture focale, l'interaction des espèces d'abeilles et le site comme interception aléatoire, pour relier le pollen de la culture focale à la proportion de cette culture focale dans le paysage.

Nous avons testé si le risque variait entre les différents cycles d'échantillonnage à l'aide d'un LMM avec un cycle d'échantillonnage, une culture focale et des espèces d'abeilles incluses comme effets fixes et le site comme intercept aléatoire. Enfin, nous avons testé si le risque était lié à la proportion de pollen de culture focale, d'espèces d'abeilles et de culture focale, le pollen de culture focale interagissant avec les espèces d'abeilles, en tant qu'effets fixes et le site en tant qu'ordonnée aléatoire.

Nous avons examiné les relations de risque entre la collecte de pollen spécifique au site des espèces d'abeilles à l'aide de trois modèles linéaires, un pour chaque espèce. Nous avons inclus les espèces d'abeilles restantes et la culture focale comme effets fixes ; cependant, le recadrage focal n'était pas significatif dans tous les modèles (P > 0,05).

Nous avons utilisé les données des collections de pollen-nectar appariés pour tester une différence de risque entre les matériaux d'échantillonnage (pollen contre nectar), en utilisant des LMM avec du matériel d'échantillon, des espèces focales de culture et d'abeilles comme effets fixes, et un cycle d'échantillonnage niché dans le site comme un interception aléatoire. De plus, nous avons examiné les relations de risque entre les collections de matériaux d'échantillons, en utilisant un LMM avec le risque de nectar spécifié comme variable de réponse et le risque de pollen, les espèces focales de culture et d'abeilles comme effets fixes, et un cycle d'échantillonnage niché dans le site comme une interception aléatoire.

Nous avons utilisé PERMANOVA pour comparer la composition des composés entre les cultures focales et les espèces d'abeilles à l'aide d'un indice de dissemblance Bray-Curtis basé sur une matrice communautaire standardisée Hellinger des valeurs de risque à l'aide de la fonction adonis2 () en végétalien. Nous avons utilisé une mise à l'échelle multidimensionnelle non métrique (NMDS) pour visualiser différents groupes de composés. Nous avons testé les différences de dispersion entre les cultures focales ou les espèces d'abeilles en utilisant la fonction betadisper() dans vegan. Nous n'avons détecté aucune différence dans la dispersion des composés entre les cultures. Cependant, nous avons trouvé une dispersion différente des composés entre les espèces d'abeilles (P = 0,03) ; par conséquent, nous devons interpréter ces différences communautaires avec prudence.

De plus amples informations sur la conception de la recherche sont disponibles dans le résumé des rapports sur le portefeuille Nature lié à cet article.

Données disponibles via Figshare https://doi.org/10.6084/m9.figshare.20390751.

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Nous remercions les agriculteurs et les propriétaires fonciers pour avoir donné accès à leurs terres, les apiculteurs pour la gestion de la colonie, A. Bates, O. Ronsevych, G. Svensson, ET Talavan et T. Krausl pour la collecte et la manipulation des échantillons, M. Karlsson pour l'identification du pollen et D Sponsler et C. Stuligross pour leurs commentaires constructifs et stimulants sur le manuscrit. Cette recherche a été soutenue par le conseil de recherche suédois Formas (2018-02283 (MR et JO)), 2018-01020 (MR et JRdM)), le domaine de recherche stratégique BECC (Biodiversité et services écosystémiques dans un climat changeant ; 2016/1873 ( MR)) et l'Union européenne Horizon 2020 PoshBee (Évaluation paneuropéenne, surveillance et atténuation des facteurs de stress sur la santé des abeilles ; 773921 (JRdM)).

Financement en libre accès fourni par l'Université de Lund.

Jessica L. Knapp

Adresse actuelle : Department of Botany, Trinity College Dublin, Dublin, Irlande

Département de biologie, Université de Lund, Lund, Suède

Jessica L. Knapp, Charlie C. Nicholson et Maj Rundlöf

Département des sciences aquatiques et de l'évaluation, Centre SLU pour les pesticides dans l'environnement, Université suédoise des sciences agricoles, Uppsala, Suède

Ové Jonsson

Département d'écologie, Université suédoise des sciences agricoles, Uppsala, Suède

Joachim R. de Miranda

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JLK a apporté des contributions substantielles à la conception, à l'acquisition et à l'interprétation des données et a rédigé l'article. Le CCN a apporté des contributions substantielles à la conception, à l'analyse et à l'interprétation des données et a rédigé l'article. OJ a participé à l'acquisition de financement et à l'acquisition, l'analyse et l'interprétation des données. JRdM a aidé à l'acquisition de financement et de données. MR a contribué à l'acquisition de financement, a apporté des contributions substantielles à la conception et à la conception, à l'acquisition et à l'interprétation des données et a rédigé l'article. Tous les auteurs ont révisé de manière critique le document pour un contenu intellectuel important.

Correspondance avec Jessica L. Knapp ou Maj Rundlöf.

Les auteurs ne déclarent aucun intérêt concurrent.

Nature Ecology & Evolution remercie Ben Woodcock et les autres examinateurs anonymes pour leur contribution à l'examen par les pairs de ce travail. Les rapports des pairs examinateurs sont disponibles.

Note de l'éditeur Springer Nature reste neutre en ce qui concerne les revendications juridictionnelles dans les cartes publiées et les affiliations institutionnelles.

Méthodes supplémentaires, résultats, fig. 1 à 9 et tableaux 1, 3, 4 et 6.

Le tableau supplémentaire 2 répertorie tous les composés détectés, leur fréquence, la DL50 moyenne et le risque associé. Le tableau supplémentaire 5 répertorie tous les composés examinés et les limites de détection estimées (LOD).

Libre accès Cet article est sous licence Creative Commons Attribution 4.0 International License, qui permet l'utilisation, le partage, l'adaptation, la distribution et la reproduction sur n'importe quel support ou format, tant que vous donnez le crédit approprié à l'auteur ou aux auteurs originaux et à la source, fournissez un lien vers la licence Creative Commons et indiquez si des modifications ont été apportées. Les images ou tout autre matériel tiers dans cet article sont inclus dans la licence Creative Commons de l'article, sauf indication contraire dans une ligne de crédit au matériel. Si le matériel n'est pas inclus dans la licence Creative Commons de l'article et que votre utilisation prévue n'est pas autorisée par la réglementation légale ou dépasse l'utilisation autorisée, vous devrez obtenir l'autorisation directement du détenteur des droits d'auteur. Pour voir une copie de cette licence, visitez http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/.

Réimpressions et autorisations

Knapp, JL, Nicholson, CC, Jonsson, O. et al. Les caractéristiques écologiques interagissent avec le contexte du paysage pour déterminer le risque de pesticides des abeilles. Nat Ecol Evol 7, 547–556 (2023). https://doi.org/10.1038/s41559-023-01990-5

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Reçu : 28 avril 2022

Accepté : 22 décembre 2022

Publié: 27 février 2023

Date d'émission : avril 2023

DOI : https://doi.org/10.1038/s41559-023-01990-5

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