Les relations entre la diversité du microbiome et l'épidémiologie chez les espèces domestiques de paludisme

Rapports scientifiques volume 13, Numéro d'article : 9081 (2023) Citer cet article

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Le microbiote du moustique joue un rôle important dans son comportement et sa compétence vectorielle. La composition de leur microbiome est fortement influencée par l'environnement, en particulier leur habitat. Les profils de microbiome des moustiques femelles adultes Anopheles sinensis des zones hyperendémiques et hypoendémiques du paludisme en République de Corée ont été comparés à l'aide du séquençage Illumina de l'ARNr 16S. Dans différents groupes épidémiologiques, les analyses de diversité alpha et bêta étaient significatives. Le principal phylum bactérien était les protéobactéries. Les espèces les plus abondantes dans le microbiome des moustiques hyperendémiques étaient les genres Staphylococcus, Erwinia, Serratia et Pantoea. Notamment, un profil de microbiome distinct caractérisé par la dominance de Pseudomonas synxantha a été identifié dans la zone hypoendémique, suggérant une corrélation potentielle entre les profils de microbiome et l'incidence des cas de paludisme.

Le paludisme, qui est causé par le parasite protozoaire Plasmodium qui infecte les moustiques et les humains, propage l'infection à ses hôtes mammifères par la piqûre de moustiques anophèles infectés par Plasmodium1. Généralement, des vaccins comme Mosquirix contre le paludisme sont actuellement proposés au public2. Cependant, les coûts économiques du vaccin doivent encore être pris en compte. Par la suite, la plupart des efforts d'intervention se concentrent sur le contrôle des populations de moustiques, généralement à l'aide de pesticides chimiques. L'utilisation abusive de plusieurs pesticides chimiques a entraîné une résistance des populations de moustiques3 nécessitant l'utilisation de stratégies alternatives de lutte contre les moustiques, y compris la manipulation du microbiome des moustiques4,5,6.

Le microbiome est un écosystème de bactéries commensales, symbiotiques et pathogènes qui interagissent avec un hôte7. Les moustiques en tant qu'hôtes naturels contiennent également une gamme variée de micro-organismes, notamment des bactéries, des champignons et des virus8. Parmi celles-ci, les bactéries interagissent continuellement avec les moustiques9,10,11 et influencent la nutrition, le développement, l'immunité et les comportements des moustiques hôtes. Par exemple, l'infection par l'endosymbionte bactérien Wolbachia pipientis prévient de nombreuses infections à arbovirus12,13. En effet, l'introduction de la souche wMel de Wolbachia pipientis dans la population d'Aedes aegypti s'est avérée efficace pour réduire l'incidence de la dengue symptomatique et les cas d'hospitalisations par dengue14. De plus, Chromobacterium sp. l'exposition entraîne une mortalité élevée chez les larves et les adultes de moustiques et réduit la sensibilité des moustiques au paludisme et à la dengue15, ce qui suggère que le microbiote spécifique des moustiques peut modifier la sensibilité aux maladies infectieuses16.

Parallèlement aux interactions physiologiques, la composition bactérienne des moustiques collectés dans les habitats naturels est très variable selon l'origine géographique et l'écologie17,18,19,20. Récemment, des moustiques anophèles collectés sur le terrain révèlent des niveaux plus élevés d'hétérogénéité inter-moustiques dans la composition de la communauté21. Cependant, une enquête approfondie sur les relations entre l'incidence régionale du paludisme et les profils du microbiome fait toujours défaut. Cette étude présente une analyse comparative des profils de microbiome chez les moustiques Anopheles sinensis collectés dans des zones impaludées et exemptes de paludisme en République de Corée (ROK). Le paludisme à Plasmodium vivax en République de Corée a été officiellement éradiqué par l'Organisation mondiale de la santé (OMS) en 197922. Cependant, le paludisme est réapparu en 1993 dans une région frontalière avec la Corée du Nord où 300 à 500 cas de paludisme ont été signalés chaque année23. On ne sait toujours pas si la réémergence des cas de paludisme résulte d'habitats naturels spécifiques et d'une migration à longue distance depuis la zone hyperendémique du paludisme depuis les régions du nord. L'incidence du paludisme dans les régions frontalières est plus élevée que dans d'autres zones en raison de facteurs tels que l'accès restreint aux soins de santé, la propension des groupes marginalisés - qui vivent généralement dans les régions frontalières - à se faire soigner et les difficultés de diffusion des initiatives de prévention parmi les populations difficiles à atteindre24 . Il sera difficile d'éradiquer le paludisme dans les régions frontalières, mais une meilleure surveillance est la clé pour trouver la source de toute nouvelle importation ou réintroduction. Ainsi, les modèles de profil de microbiome des moustiques dans diverses régions doivent être comparés et analysés pour surveiller les épidémies de paludisme. Par conséquent, l'objectif de cette étude est sur l'identification de la diversité microbienne chez la femelle An. sinensis des zones exemptes de paludisme ou hypoendémiques et des zones hyperendémiques où des cas sporadiques de paludisme ont été signalés. En utilisant l'analyse métagénomique, cette étude cherche à déterminer si An. sinensis dans les zones d'endémie palustre possèdent des profils de microbiome distincts.

Un total de 60 femelles adultes An. sinensis ont été collectés dans 12 zones différentes à travers la Corée (5 échantillons de moustiques par zone) (Fig. 1). L'intestin moyen et les glandes salivaires ont été disséqués de chaque moustique, puis l'ADN a été extrait. Au total, 1 936 902 séquences ont été générées à partir de 24 échantillons. Le nombre moyen de lectures de séquences brutes était de 80 704 (entre 29 566 et 97 799 lectures).

Site de collecte des moustiques Les sites de collecte des moustiques ont été choisis en fonction de l'incidence des cas de paludisme. Le nombre de patients atteints de paludisme pour 100 000 a été utilisé pour diviser les zones hyperendémiques (HyperE) et hypoendémiques (HypoE). Le site de collecte a été déterminé à l'aide des statistiques des patients atteints de paludisme. L'analyse pourrait avoir mal pris en compte l'habitat ou l'écologie puisque chaque région n'a pas fait l'objet d'une analyse écologique. Les zones hypoendémiques 1 et 2 ont été sélectionnées comme des zones proches de la zone hyperendémique parmi les endroits où le paludisme ne s'est pas produit pour évaluer l'impact de l'épidémiologie plutôt que des caractéristiques géographiques du profil du microbiome des moustiques (HyperE-1 : 348-19, Daemari Myojang-ro , Cheorwon-eup, Cheorwon-gun, Gangwon-do HyperE-2 : 439-3 Guam-ri, Nam-myeon, Yanggu-gun, Gangwon-do HyperE-3 : 31, Dodaero 12beon-gil, Daegwang-ri, Sinseo -myeon, Yeoncheon-gun, Gyeonggi-do HyperE-4 : JSA Daeseong-dong Civil Service Class, Josan-ri, Gunnae-myeon, Paju-si, Gyeonggi-do HyperE-5 : 119, Tongilchon-gil, Baekyeon-ri , Gunnae-myeon, Paju-si, Gyeonggi-do HyperE-6 : 10, Samsanbuk-ro 437beon-gil, Seokmori, Samsan-myeon, Ganghwa-gun, Incheon HyperE-7 : 134 Yeonmijeong-gil, Wolgot-ri, Ganghwa -eup, Ganghwa-gun, Incheon HyperE-8 : 83-23, Yulsaeng-ro, Daegot-myeon, Gimpo-si, Gyeonggi-do HypoE-1 : 564 Cheongna-dong, Seo-gu, Incheon HypoE-2 : 283 -2, Sinjeop-ri, Buknae-myeon, Yeoju-si, Gyeonggi-do HypoE-3 : Montagne 110, Seonyo-ri, Sangju-si, Gyeongsangbuk-do HypoE-4 : 36, Hakdong-gil, Suncheon-si, Jeollanam-do).

Les mesures de la diversité alpha ont ensuite été évaluées. (Informations complémentaires 1). La diversité alpha a été utilisée pour analyser les communautés microbiennes. L'indice de Shannon a été utilisé pour mesurer la diversité alpha. L'indice de diversité de Shannon le plus élevé était l'intestin moyen hypoendémique 3 (M) (3,27), suivi par les glandes salivaires hyperendémiques 6M (2,32) et hypoendémiques 2 (S) (2,29). La diversité alpha de tous les échantillons évalués en diversité Shannon a été analysée par organe et épidémiologie (Fig. 2). Il y avait des différences significatives entre les zones hyperendémiques et hypoendémiques.

Comparaisons de diversité alpha par paires du microbiome d'An. sinensis de différents types d'organes (A) et d'épidémiologie (B). Une comparaison de la diversité de Shannon dans les zones hyperendémiques et hypoendémiques a révélé des différences significatives (H = 10,53, valeur p = 0,001, valeur q = 0,001). Les tests de Kruskal-Wallis avec correction Benjamini-Hochberg FDR ont été utilisés pour effectuer ces comparaisons (valeur q). Le niveau de signification a été fixé à \(\hbox {q}<0,05\), avec n = le nombre d'échantillons traités et chaque pool contenant 5 moustiques individuels.

Les profils de microbiome des moustiques ont été présentés au niveau du phylum et du genre pour chaque région et organe (Fig. 3). La plus dominante était les protéobactéries (74,52%), suivies des firmicutes (14,67%), des actinobactéries (5,65%) et des bactéroïdes (2,57%) (Fig. 3A, B, informations supplémentaires 2). Ces quatre embranchements représentaient 96 à 99 % de l'OTU total dans la majorité des échantillons (informations supplémentaires 2). Cependant, des spirochètes (31,1%) ont été trouvés dans le 8M hyperendémique avec un ratio élevé (informations supplémentaires 2). Des firmicutes ont été trouvés dans la zone hyperendémique 1M, 1S, la zone hyperendémique 3M, 3S et la zone hyperendémique 7S (Fig. 3A, Informations supplémentaires 2) avec un rapport élevé par rapport aux autres régions. On a observé que les bactéroïdes étaient plus répandus dans les régions hyperendémiques 1S, 2S et 4S que dans les autres régions (Fig. 3A, Informations supplémentaires 2).

Les données au niveau du genre ont été analysées pour identifier les unités taxonomiques opérationnelles bactériennes (OTU) présentes dans tous les échantillons de moustiques. (Fig. 3C, D, Informations supplémentaires 3). Au total, 51 genres ont été trouvés, les cinq genres bactériens les plus abondants (abondance moyenne) étaient Pseudomonas (29,22%), Staphylococcus (10,5%), Erwinia (9,37%), Serratia (6,91%) et Acinetobacter (6,7%) (Fig. 3C,D, Informations supplémentaires 3). Des variations dans les profils de microbiome ont été observées dans différentes régions de la zone hyperendémique. La zone hyperendémique 1 la plus proche de la frontière nord avait un ratio Staphylococcus plus élevé que les autres régions (Figs. 1, 3, Informations supplémentaires 3). Brevibacterium a été trouvé en grande abondance dans la zone hyperendémique 1S, cependant, ce microbiome n'a été trouvé dans aucune autre région, sauf dans la zone hyperendémique 6S. Staphylococcus a également été trouvé à un taux plus élevé que dans d'autres régions de la zone hyperendémique 3, qui est la région la plus proche de la zone hyperendémique 1. Dans la zone hyperendémique 3, Erwinia et Enterobacteriaceae_uc dominent le profil du microbiome. Erwinia a également été observée dans un rapport élevé dans les zones hyperendémiques 4M et 7M. Bien qu'il s'agisse de régions proches, les zones hyperendémiques 4 et 5 ont montré des profils de microbiome distincts, et il y avait également des différences substantielles entre les organes. Acinetobacter a dominé le microbiome dans la zone hyperendémique 4S, suivi de Chryseobacterium, Erwinia et Pseudomonas. Le profil du microbiome de la zone hyperendémique 5M était dominé par Enterobacteriaceae_uc, suivi par Serratia. Acinetobacter a dominé le profil du microbiome dans la zone hyperendémique 5S, suivi par Arcobacter et Pantoea. Dans la zone hyperendémique 6, l'intestin moyen et les glandes salivaires avaient un profil de microbiome dominé par Serratia et Gibbsiella. Le profil du microbiome de la zone hyperendémique 7 variait selon les organes. Pantoea et Erwinia étaient dominants dans la zone hyperendémique 7M, tandis que Staphylococcus et Asaia étaient dominants dans la zone hyperendémique 7S. La zone hyperendémique 8S a montré un profil de microbiome distinct dominé par Arcobacter. Les zones hyperendémiques 8M et 2M avaient un microbiome similaire aux zones hypoendémiques. Pseudomonas a dominé le profil du microbiome de toutes les zones hypoendémiques (Informations supplémentaires 3).

Profils du microbiome des moustiques adultes Anopheles sinensis aux niveaux du phylum et du genre. Les graphiques de la barre latérale gauche représentent les profils de microbiome des moustiques femelles adultes Anopheles sinensis collectés dans 12 régions qui sont divisées en zones hyperendémiques (A : niveau phylum, C : niveau genre) et hypoendémiques (B : niveau phylum, D : niveau genre). Chaque barre représente le profil du microbiome de l'échantillon regroupé par organe et région (M : intestin moyen, S : glandes salivaires). Les diagrammes de la barre latérale droite représentent la moyenne de toutes les régions.

Au niveau des espèces, Pseudomonas synxantha (24,54 %) était dominant, suivi de Serratia ficaria (6,52 %), Acinetobacter soli (6,12 %), Arcobacter butzleri (4,89 %), Staphylococcus aureus (4,46 %), Pantoea agglomerans (3,7 %) et Erwinia persicina (3,4%) (Informations complémentaires 4). Dans la zone hyperendémique, un profil de microbiome distinct variait selon chaque région de la zone hyperendémique, similaire au niveau du genre (Informations supplémentaires 4). L'enquête s'est concentrée sur l'identification des biomarqueurs d'espèces, qui sont des espèces trouvées exclusivement dans des régions spécifiques au niveau de l'espèce (tableau 1). Les zones hyperendémiques 1, 3, 4, 6, 7 et 8 ont montré des valeurs significatives. Le microbiome spécifique à la région dominait dans le profil de microbiome de chaque région, comme Serratia ficaria, Staphylococcus sciuri, Erwinia persicina, Staphylococcus aureus, Arcobacter butzleri et Erwinia iniecta.

Premièrement, les valeurs moyennes des microbiomes de l'intestin moyen et des glandes salivaires ont été comparées dans toutes les régions (informations supplémentaires 3). Le profil du microbiome des glandes salivaires comprenait Pseudomonas (29,32 %), Acinetobacter (12,33 %), Staphylococcus (12,1 %), Arcobacter (9,55 %) et Serratia (5,21 %). Le profil du microbiome de l'intestin moyen comprenait Pseudomonas (29,11%), Erwinia (14,81%), Staphylococcus (8,89%), Serratia (8,61%) et Pantoea (6,03%) (Informations supplémentaires 3). Les profils de microbiome de l'intestin moyen et des glandes salivaires ont été évalués en fonction de leur présence ou de leur absence dans les échantillons (Fig. 4).

(A) Analyse du diagramme de Venn des genres partagés par organe (B) Profil du microbiome des glandes salivaires de l'intestin moyen (C). Il existe 21 microbiotes partagés par l'intestin moyen et les glandes salivaires, ainsi que 20 et 10 microbiotes spécifiques d'organes, respectivement. Le microbiome partagé par les deux organes avait un rapport élevé, et Arcobacter était le seul microbiome spécifique à un organe dans les glandes salivaires avec un pourcentage supérieur à 5 %. Chez Acinetobacter, il y avait une différence statistiquement significative (test de somme des rangs de Wilcoxon, \(\textit{p}<0.05\)).

Dans les deux organes, les 21 genres couramment trouvés se sont avérés prévalents, le microbiome de l'intestin moyen ayant plus de taxons spécifiques à un organe (20 genres) que les glandes salivaires (10 genres, Fig. 4A). Bien que des microbiotes spécifiques à un organe tels que Arcobacter, Brevibacterium, Chryseobacterium, Asaia et Enterobacteriaceae aient été identifiés, seul Acinetobacter présente une différence statistiquement significative (Fig. 4B, C). Ensuite, les différences par organe ont été comparées en divisant les zones hyperendémiques et hypoendémiques. Le microbiome dominant dans l'intestin moyen et la glande salivaire était le même dans la zone hyperendémique 6 (Serratia) et dans toutes les zones hypoendémiques (Pseudomonas) (Tableau 2). Cependant, le microbiome qui dominait l'intestin moyen et les glandes salivaires était différent dans les zones hyperendémiques (2–7) (tableau 2). Par exemple, Staphylococcus et Brevibacterium dans la zone hyperendémique 1, Pseudomonas et Acinetobacter dans la zone hyperendémique 2 étaient respectivement dominants dans l'intestin moyen et les glandes salivaires (tableau 2).

Les données ont ensuite été comparées en fonction de l'incidence des patients, ce qui a permis une division entre les zones hyperendémiques et hypoendémiques. Il y avait une différence significative dans les analyses de diversité alpha et bêta basées sur l'épidémiologie (tableau 3, figures 2, 6). Les zones hyperendémiques et hypoendémiques étaient significatives dans l'analyse PERMANOVA utilisant la distance de Jaccard, qui évalue la dissemblance entre les ensembles de données (tableau 3). De plus, dans les deux zones, l'indice de diversité de Shannon, qui est une mesure du nombre (abondance) et de l'abondance relative (uniformité) des espèces dans l'écosystème, était significatif (Fig. 2).

(A) Analyse du diagramme de Venn des genres partagés par épidémiologie. (B) Profil moyen du microbiome des zones hyperendémiques et (C) hypoendémiques. Les moustiques dans les zones hypoendémiques et hyperendémiques partagent 11 microbiotes, avec 23 et 17 microbiotes uniques identifiés dans chacun. Pseudomonas est observé dans les deux zones, ce qui est beaucoup plus répandu dans la zone hypoendémique. Staphylococcus avait la prévalence la plus élevée dans la zone hyperendémique, suivi par Erwinia, Pseudomonas, Serratia, Acinetobacter, Arcobacter et Pantoea. Pseudomonas et Pantoea étaient les microbiotes statistiquement significatifs.

Les deux zones partageaient 11 microbiotes principalement Pseudomonas et Acinetobacter. Selon l'analyse menée, les moustiques des zones hyperendémiques présentaient 17 taxons uniques, qui étaient dominés par Staphylococcus (15,56%), Erwinia (14,05%), Pseudomonas (10,46%), Serratia (10,25%), Acinetobacter (9,48%) (Fig. . 5). Dans les zones hypoendémiques, Pseudomonas (66,73 %) domine le profil du microbiome, suivi par Anaerobacillus (4,49 %) (Fig. 5B). Le profil du microbiome des zones hyperendémiques et hypoendémiques présente des différences significatives sur Pseudomonas et Pantoea (Fig. 5B, C). Pantoea n'a été observé que dans les zones hyperendémiques (Fig. 5B, C). Pseudomonas a été trouvé en faible proportion dans la zone hyperendémique mais dominait dans la zone hypoendémique (Fig. 5B, C).

L'analyse principale coordonnée (PCoA) a montré une grande variance dans les communautés microbiennes en fonction de l'épidémiologie et du site de collecte (Fig. 6). Dans le graphique, à l'exception de la zone hyperendémique 2-M, qui est proche de l'échantillon de la zone hypoendémique dans le graphique, la zone hyperendémique et la zone hypoendémique ont montré des schémas différents. Les échantillons de la zone hypoendémique ont été regroupés quelle que soit la région, mais les échantillons de la zone hyperendémique avaient un schéma de regroupement selon la région. En zone hyperendémique, 3 regroupements ont été confirmés (Groupe 1 : 1M, 1S, 3M, 3S, 7M, 7S, 8M, 8S, Groupe 2 : 5M, 6M, 6S, Groupe 3 : 2S, 4M, 4S, 5S) ( figure 6). Le groupe 1 partage Erwinia, Pseudomonas et Staphylococcus, et le groupe 2 partage Methylobacterium, Serratia et Gibbsiella. Le groupe 3 partageait Pseudomonas, Acinetobacter, Pantoea et Chryseobacterium (Informations supplémentaires 3).

Parcelles d'analyse coordonnée principale (PCoA) 3D des distances Bray-Curtis de la diversité du microbiome d'Anopheles sinensis femelle adulte selon l'épidémiologie et l'organe Cette figure offre des images qui ont été prises dans plusieurs gammes d'angles. Le graphique PCoA est un graphique dans lequel la distance entre les zones est estimée en fonction de leur dissemblance en termes d'abondance relative (Bray-Curtis). On peut voir que les échantillons de la zone hyperendémique sont répartis sur une plus grande distance que ceux de la zone hypoendémique, tandis que les échantillons de la zone hypoendémique sont plus proches les uns des autres.

La définition du microbiome en soi s'est récemment étendue des micro-organismes interagissant avec un hôte au total du microbiote et de leurs produits géniques liés à l'environnement et aux hôtes7 influençant la biologie, la longévité, les comportements, la nutrition et l'immunité25,26,27. Le microbiote de l'hôte a le potentiel de co-évoluer et d'affecter continuellement la santé de l'hôte8. Il existe plusieurs environnements différents dans lesquels le microbiote peut être acquis, notamment par la prise de nourriture et l'invasion de plaies. Par conséquent, l'habitat de l'hôte peut affecter le microbiome du moustique et peut changer en fonction de facteurs environnementaux régionaux27. Cette étude visait à déterminer s'il existe des différences significatives dans les profils de microbiome des moustiques entre les zones hyperendémiques et hypoendémiques d'incidence du paludisme. L'objectif principal de cette étude était d'identifier des biomarqueurs d'espèces microbiennes dans différentes zones d'endémie impliquées dans l'incidence du paludisme. L'étude actuelle démontre que le profil du microbiome des moustiques collectés dans les zones hyperendémiques et hypoendémiques du paludisme était divisé en modèles distincts au niveau du genre et de l'espèce. Les moustiques dans les zones hyperendémiques contenaient un microbiome spécifique à la zone tel que Serratia, Staphylococcus, Erwinia, Enterobacter et Arcobacter, tandis que Pseudomonas est dominant dans les zones hypoendémiques, ce qui implique que l'incidence du paludisme peut être analysée avec des biomarqueurs spécifiques à la zone. Remarquablement, nos résultats ont révélé que l'hétérogénéité des profils de microbiome était plus élevée dans la zone hyperendémique par rapport à la zone hypoendémique, malgré la distance spatiale entre les zones hyperendémiques étant plus proche que dans la zone hypoendémique. Il est suggéré que l'incidence du paludisme en République de Corée pourrait être liée aux zones frontalières nord des zones sensibles au paludisme telles que la Corée du Nord où des cas de paludisme ont été signalés chez plus de 5 000 patients en 201628. En raison de la migration humaine, des transferts de population transfrontaliers, des changements écologiques , et la dynamique des populations de vecteurs, le paludisme frontalier survient fréquemment dans certaines zones de transmission29. Les épidémies de paludisme aux frontières entre la Thaïlande et le Myanmar et la Thaïlande et le Cambodge sont des épidémies frontalières typiques, et elles sont causées par la migration constante de la population, le mouvement des patients atteints de paludisme, l'abus d'automédication et les limitations de la gestion et de la surveillance des vecteurs anophèles29. En Afrique, les schémas d'incidence du paludisme sont répandus, en particulier dans les zones désertiques subsahariennes, en raison de la migration humaine et des changements géographiques tels que la construction de barrages, tandis que la transmission du paludisme en République de Corée est confinée spécifiquement aux zones frontalières du nord30. Cela suggère que les moustiques infectés migrant de la Corée du Nord pourraient être l'un des principaux facteurs d'incidence du paludisme en ROK, compte tenu de la restriction de la migration humaine dans les zones frontalières nord de la ROK. Par conséquent, il est important de retracer l'originalité des moustiques porteurs du paludisme et de leur microbiome dans les zones hyperendémiques en utilisant des études telles que des méthodes de filets aériens pour collecter les moustiques migrateurs à haute altitude depuis le nord de la DMZ, ce qui pourrait aider à éradiquer le paludisme en ROK31.

Le microbiome des régions hyperendémiques et hypoendémiques présente une grande dissemblance (Fig. 6). Néanmoins, cette étude se heurte à certaines limites dans la compréhension globale de la variation régionale du microbiome des moustiques dans la zone hyperendémique. Même si l'échantillon hyperendémique 2-M a été prélevé dans une zone hyperendémique, il avait un microbiome similaire à celui trouvé dans les échantillons prélevés dans une zone hypoendémique. De plus, les échantillons de la zone hyperendémique ont montré trois regroupements, bien que cela ne semble pas être fortement lié à la distance entre chaque région. Des détails supplémentaires sur l'environnement de la région où le moustique a été collecté (comme l'habitat aquatique du moustique, les sources de sang, etc.) ainsi que si le moustique est infecté par Plasmodium seront nécessaires pour comprendre la variation par région.

Fait intéressant, notre étude démontre que Pseudomonas est significativement différent entre les profils de microbiome des moustiques des zones hyperendémiques et hypoendémiques, montrant que Pseudomonas était dominant dans les zones hypoendémiques. Pseudomonas se trouve couramment dans le microbiote intestinal des moustiques anophèles32,33,34,35, ce qui indique que Pseudomonas est capable de s'adapter efficacement à l'environnement de l'intestin moyen des moustiques anophèles. De plus, une précédente étude a mis en évidence que Pseudomonas est le microbiote le plus répandu dans les groupes Plasmodium-négatifs36 et protège les moustiques de l'invasion des parasites du paludisme37. Fait intéressant, notre étude montre une faible proportion de la population de Psuedomonas dans les profils de microbiome dans les zones hyperendémiques, ce qui indique que certains facteurs tels que les parasites du paludisme pourraient perturber l'équilibre du microbiote. Il a été rapporté que Pseudomonas synxantha inhibe la croissance de Mycobacterium tuberculosis38 responsable de la tuberculose, alors que l'on sait peu de choses sur le rôle de Pseudomonas synxantha chez le moustique. Cela dit, il sera intéressant d'élucider la fonction de Pseudomonas qui est le microbiome le plus dominant dans les zones hypoendémiques de notre étude. Un autre objectif de notre étude était l'identification de biomarqueurs d'espèces spécifiques à différentes zones endémiques d'incidence du paludisme en République de Corée. Par conséquent, d'autres études sur les modèles spatio-temporels du microbiome des moustiques sont susceptibles d'être importantes pour déterminer une variation saisonnière du microbiome alignée sur l'incidence du paludisme ainsi que pour suivre la migration des moustiques d'ailleurs.

Bien que la fonction principale de l'intestin moyen et des glandes salivaires des moustiques soit de digérer divers nutriments, ces organes sont cruciaux pour la croissance du microbiote associé à l'intestin39,40 et la transmission des agents pathogènes des maladies transmises par les moustiques41,42,43,44. La transmission des parasites du paludisme dépend du maintien de la croissance du parasite dans l'intestin moyen et des stades culminants de sporozoïtes virulents dans les glandes salivaires45. Par conséquent, le microbiome spécifique à la région tel que Staphylococcus, Erwinia, Enterobacteriaceae, Serratia, Pantoea et Acinetobacter identifié dans chaque partie de la zone hyperendémique de cette étude a un rôle potentiel pour interagir avec les parasites du paludisme. Serratia marcescens est connu pour bloquer le développement sporogonique des parasites P. vivax chez An. albimanus46 et les espèces Acinetobacter augmentent la résistance d'An. gambiae au développement de Plasmodium en partie par l'induction de facteurs anti-Plasmodium dans la voie Imd47. Par conséquent, les rôles potentiels de ces microbiotes spécifiques à la région dans les zones hyperendémiques sur l'effet de la transmission du paludisme restent à étudier. Outre les effets du microbiote sur le développement du parasite, le microbiote est connu pour moduler les comportements de l'hôte et ainsi augmenter la compétence vectorielle. Il a été rapporté que la communication microbiome-intestin-cerveau-axe peut modifier la capacité de perception sensorielle et les comportements de succion du sang des moustiques par des neuropeptides spécifiques sécrétés par certains microbiotes48. Les moustiques infectés par des parasites du paludisme présentent des comportements de succion du sang plus forts, augmentant le nombre de piqûres et la découverte précise d'hôtes humains49, indiquant qu'il pourrait y avoir des changements dans la communication microbiome-intestin-cerveau-axe dans la communauté du microbiote modifié. Fait intéressant, il a été démontré que la prolifération rapide de Pseudomonas dans l'intestin moyen du moustique après le gavage induit la sécrétion de sérotonine pour supprimer l'appétit, suivie de la sécrétion de neuropeptide Y (NPY) dans le cerveau du moustique48,50,51, qui joue un rôle central dans la modulation de la sensibilité sensorielle telle que l'olfaction51. Des données antérieures indiquent que l'un des neuropeptides, la tachykinine, module également les voies olfactives et les voies de l'insuline chez les insectes52 et que les contacts synaptiques entre les terminaisons des neurones tachykinergiques et les neurones NPY régulent l'activité neuronale NPY chez les rats53, suggérant que les neuropeptides sécrétés par le microbiome peuvent modifier les comportements de recherche d'hôte de le moustique par ces voies neuronales. Dans l'ensemble, notre étude fournit des preuves que la composition du microbiome dans l'intestin moyen et les glandes salivaires présente des modèles dynamiques dans l'espace, et qu'elle peut influencer l'incidence du paludisme en République de Corée. Une variation spatio-temporelle supplémentaire du microbiome fournira des indices plus précis pour comprendre l'origine des moustiques du paludisme dans les zones hyperendémiques. Il sera également intéressant d'élucider les mécanismes moléculaires et neuronaux de la communication microbiome-intestin-cerveau-axe entre hôte-microbiome-parasite sous-jacents à la modulation des comportements de recherche d'hôte. Bien que cette étude fournisse un aperçu des modèles de microbiome dans les zones d'endémie palustre en République de Corée, de futures études seront nécessaires pour estimer la concentration de Plasmodium dans les échantillons de moustiques afin de bien comprendre les modèles et la dynamique exacts du microbiome chez un moustique individuel, ce qui pourrait expliquer la corrélation entre les spores de Plasmodium et la composition du microbiome. Plus tard, une compréhension complète des modèles de microbiome des moustiques porteurs du paludisme dans la République de Corée et la péninsule coréenne atténuera les efforts du programme d'éradication du paludisme.

Des moustiques adultes femelles Anopheles sinensis ont été collectés en 2020 (du 22 au 26 juin) dans 12 régions rurales de la République de Corée avec l'aide du centre régional de surveillance des vecteurs contre le changement climatique soutenu par les Centres coréens de contrôle et de prévention des maladies54. Les sites de collecte ont été classés en zone hyperendémique si le nombre de cas de paludisme pour 100 000 personnes dépasse 1 patient. Sinon, elle a été classée comme zone hypoendémique (Fig. 1). Les régions d'étude ont été déterminées à l'aide des statistiques des patients atteints de paludisme. L'analyse pourrait avoir mal pris en compte l'habitat ou l'écologie puisque chaque région n'a pas fait l'objet d'une analyse écologique. Les moustiques ont été triés par genre à l'aide des clés morphologiques55, et les identifications des espèces ont été confirmées à l'aide d'un test PCR de diagnostic basé sur l'analyse des codes-barres ADN56. Les parties du corps du moustique telles que les pattes et les ailes ont été transférées dans un tube de 1,5 ml (Axygen, États-Unis), après quoi l'extraction de l'ADN a été effectuée à partir des parties du moustique à l'aide du kit d'extraction d'ADN total G-spin™ (iNtRON's, Corée) conformément aux instructions du fabricant. Les paramètres du cycle PCR impliquaient une dénaturation initiale à 95 °C pendant 3 min, 35 cycles de 30 s à 95 °C, 30 s à 63 °C et 2 min à 72 °C. Une extension finale à 72°C pendant 10 min a été effectuée. Les produits de PCR ont été soumis à une électrophorèse sur un gel d'agarose à 1,5 % et visualisés sous lumière ultraviolette.

L'extraction d'ADN a ciblé l'intestin moyen et les glandes salivaires des moustiques femelles adultes. Avant la dissection, les moustiques ont été stérilisés en surface pendant 1 min dans de l'éthanol à 70%, puis disséqués dans du PBS (Phosphate-Buffered Saline). La zone de travail du stéréomicroscope à dissection a également été désinfectée avec de l'éthanol à 70 % pendant la dissection. les intestins moyens et les glandes salivaires ont été regroupés (chaque échantillon comprenait 5 moustiques) et conservés à - 80 ° C. L'ADN du génome entier a été extrait dans des conditions aseptiques à l'aide du kit Power soil (Qiagen, Allemagne) selon les recommandations du fabricant. Les échantillons ont été utilisés pour l'analyse métagénomique 16S après vérification de la qualité et de la quantité de l'ADN. Deux bibliothèques d'ARNr 16S basées sur des amplicons ont été créées.

Pour tous les échantillons, le Centre national d'instrumentation pour la gestion de l'environnement (NICEM, Corée) a effectué l'amplification par PCR, le traitement des échantillons et le séquençage du gène de l'ARNr 16S (www.nicem.snu.ac.kr). Les échantillons ont été amplifiés à l'aide du 2 × KAPA HiFi HotStart ReadyMix (Roche, Suisse) et des amorces pour la région V3 – V4 du gène de l'ARNr 16S (Informations supplémentaires 5). Les conditions de PCR étaient les suivantes : 3 min à 96 °C, puis 30 cycles de 30 s à 96 °C, 30 s à 55 °C, 30 s à 72 °C et enfin 5 min à 72 °C. Tous les résultats de la PCR ont ensuite été réalisés sur des gels d'agarose à 1,2 % pour déterminer la taille et l'intensité des bandes. Des billes Ampure XP (Beckman, USA) ont été utilisées pour purifier l'ADN amplifié de chaque échantillon. Selon le contenu de l'ADN et le poids moléculaire, les échantillons ont été regroupés en quantités identiques et utilisés pour créer des bibliothèques d'ADN Illumina. Les bibliothèques ont ensuite été séquencées dans des séries Illumina MiSeq pour obtenir des lectures appariées de 2 × 300 pb. Les lectures de séquençage appariées ont d'abord été importées dans les pipelines QIIME2 v.2021.1157 pour des « informations quantitatives sur l'écologie microbienne », et la v.2021.11 du pipeline a été utilisée pour traiter et analyser les lectures de séquençage. La commande denoise-paired a été utilisée pour rectifier les erreurs, éliminer les chimères et intégrer les lectures appariées à l'aide du plug-in DADA2 dans QIIME 258. La séquence générée a été utilisée pour comparer la composition bactérienne et l'analyse taxonomique ultérieurement. De plus, le pipeline analytique chunlab PKSSU 4.0 DB a été utilisé pour regrouper les séquences à un niveau de divergence de 3 % (ou 97 % de similarité), les séquences ont été débruitées et attribuées à une unité taxonomique opérationnelle (OTU). Les séquences chimériques qui ne pouvaient pas être définitivement liées à une OTU ont été éliminées. Les OTU qui ne pouvaient pas être classées taxonomiquement étaient étiquetées « non classées » et ont été exclues d'une analyse plus approfondie. Des ensembles de données au niveau de l'embranchement, du genre et de l'espèce ont été utilisés pour notre analyse. À chaque niveau, les données de comptage et de ratio sont fournies de manière égale, et les données de ratio ont été utilisées pour l'analyse. À des fins de comparaison, les données de ratio ont été subdivisées en épidémiologie et en organe (informations supplémentaires 2 à 4).

Aux niveaux du phylum, du genre et de l'espèce, les données sur le nombre de lectures et l'abondance des OTU bactériennes ont été évaluées. Les taxons de faible abondance avec une valeur inférieure à 1 % ont été regroupés dans une catégorie « Autres bactéries ». La base de données EzBioCloud 16S est conçue pour être mieux exécutée pour l'identification au niveau des espèces, même s'il existe une limitation due à l'absence de différences de séquence chez certaines espèces étroitement apparentées. La combinaison d'EzBioCloud 16S DB et de pipelines bioinformatiques sensibles nous permet une exploration au niveau de l'espèce des données sur le microbiome.

Des biomarqueurs d'espèces ont été utilisés pour trouver le microbiote spécifique à chaque site de collecte. Toutes les analyses ont été effectuées à l'aide de "16S-based Microbiome Taxonomic Profiles (MTP)-Comparative Analyzer for MTP sets-Taxonomic biomarker discovery", en utilisant l'application EzBioCloud. Un groupe contenant des échantillons de toutes les régions et un groupe contenant uniquement des échantillons d'une région spécifique ont été comparés à l'aide du test Kruskal-Wallis H, et parmi les microbiotes avec des valeurs statistiquement significatives, les deux ou trois microbiotes avec le ratio le plus élevé ont été sélectionnés comme biomarqueurs d'espèces. (Informations complémentaires 6).

La diversité de Shannon, Jaccard et l'indice de dissemblance de Bray-Curtis ont été utilisés pour analyser la diversité microbienne au sein (diversité alpha) et entre (diversité bêta) des échantillons dans QIIME2. Les indices de Shannon moyens qui en ont résulté ont été rapportés et comparés entre les échantillons à l'aide de tests de Kruskal – Wallis par paires avec des corrections Benjamini – Hochberg FDR pour des comparaisons multiples. Les résultats des indices de dissemblance Jaccard et Bray-Curtis ont été comparés entre les échantillons à l'aide de tests PERMANOVA appariés (999 permutations) avec corrections FDR. Les analyses statistiques décrites ci-dessus ont été réalisées en utilisant EZbiocloud59 (https://www.ezbiocloud.net/) et QIIME260.

Les lectures de métagénome obtenues à partir de cette étude ont été déposées au NCBI sous le BioProject PRJNA844511. Toutes les données pertinentes se trouvent soit dans le document, soit seront soumises et seront disponibles dans un référentiel public au NCBI.

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Ce travail a été soutenu par un fonds de recherche de l'Agence coréenne de contrôle et de prévention des maladies (KDCA ; 6332-304-210 et 6331-311-210). Ce travail a été soutenu par le programme d'aide à la recherche (2021) de l'Université nationale d'Incheon. Nous apprécions 16 centres régionaux de surveillance des vecteurs contre le changement climatique pour collecter des échantillons dans tout le pays, y compris Soon-Won Lee (GangwonDo Institute of Health & Environment), Bo-Young Jeon (Yonsei University), Tong Soo Kim (Inha University), Hyung- Wook Kwon (Université nationale d'Incheon), Doo-Hyung Lee (Université de Gachon), Gil-Hah Kim (Université nationale de Chungbuk), Sung Hoon Jung (Université nationale de Chungnam), Yong Seok Lee (Université de Soonchunghyang), Chul Park (Université de la santé de Gwangju ), Yeon Soo Han (Université nationale Chonnam), Hyun Cheol Lim (Institut JeollanamDo de la santé et de l'environnement), Ohseok Kwon (Université nationale Kyungpook), Young Ho Kim (Université nationale Kyungpook), Dong-Kyu Lee (Université Kosin), Kwang Shik Choi (Université nationale de Kyungpook) et Young Min Yun (Université nationale de Jeju).

Département des sciences de la vie, Université nationale d'Incheon, 119 Academy-ro, Yeonsu-gu, Incheon, 22012, République de Corée

Jeong Hyeon Lee, Bilal Mustafa et Hyung Wook Kwon

Centre de recherche sur la convergence des vecteurs d'insectes, 119 Academy-ro, Yeonsu-gu, Incheon, 22012, République de Corée

Jeong Hyeon Lee, Bilal Mustafa et Hyung Wook Kwon

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Hyun Woo Kim et Hee Il Lee

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JHL, HIL et HWKwon ont conçu l'expérience. JHL et BM ont réalisé des expériences, des analyses et des illustrations. HWKim a effectué la collecte d'échantillons et des expériences d'extraction d'ADN. JHL, HWKim, BM, HIL et HWKwon ont écrit le texte principal du manuscrit. Tous les auteurs ont examiné le manuscrit.

Correspondance avec Hee Il Lee ou Hyung Wook Kwon.

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Réimpressions et autorisations

Lee, JH, Kim, HW., Mustafa, B. et al. Les relations entre la diversité du microbiome et l'épidémiologie chez les espèces domestiques de moustiques médiés par le paludisme de Corée. Sci Rep 13, 9081 (2023). https://doi.org/10.1038/s41598-023-35641-3

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Reçu : 06 mai 2022

Accepté : 21 mai 2023

Publié: 05 juin 2023

DOI : https://doi.org/10.1038/s41598-023-35641-3

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